Роль WGR-домена в функционировании белков PARP1 и PARP2

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Белки PARP1 и PARP2 входят в семейство поли(ADP-рибоза)полимераз, вовлеченных в регуляцию репарации и репликации ДНК, процессинг РНК, биогенеза рибосом, транскрипции, а также в процессы деления и гибели клеток. PARP1 и PARP2 считаются перспективными мишенями для разработки противоопухолевых препаратов и могут найти применение для лечения сердечно-сосудистых, нейродегенеративных и онкологических заболеваний. Ранее показано, что домен WGR играет центральную роль в функционировании белков PARP1 и PARP2. В обзоре рассмотрены механизмы участия домена WGR в функционировании белков PARP1 и PARP2, которые имеют ряд как схожих, так и специализированных свойств. Понимание этих процессов представляет большой интерес для фундаментальной науки, а также будет способствовать разработке более эффективных и селективных ингибиторов PARP1 и PARP2.

Об авторах

Н. В. Малюченко

Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: malyuchenkonv@my.msu.ru
Россия, 119234, Москва

А. Н. Коровина

Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: malyuchenkonv@my.msu.ru
Россия, 119234, Москва

А. А. Саулина

Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: malyuchenkonv@my.msu.ru
Россия, 119234, Москва

В. М. Студитский

Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Fox Chase Cancer Center

Email: malyuchenkonv@my.msu.ru
Россия, 119234, Москва; USA, PA 19111-2497, Philadelphia

А. В. Феофанов

Биологический факультет, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова; Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: malyuchenkonv@my.msu.ru
Россия, 119234, Москва; Россия, 117997, Москва

Список литературы

  1. Amé J.C., Spenlehauer C., de Murcia G. (2004) The PARP superfamily. BioEssays. 26, 882‒893.
  2. Langelier M.F., Riccio A.A., Pascal J.M. (2014) PARP-2 and PARP-3 are selectively activated by 5' phosphorylated DNA breaks through an allosteric regulatory mechanism shared with PARP-1. Nucleic Acid-s Res. 42, 7762‒7775.
  3. Žaja R., Mikoč A.,Barkauskaite E., Ahel I. (2013) Molecular insights into poly(ADP-ribose) recognition and processing. Biomolecules. 3(1), 1‒17.
  4. Kraus W.L. (2020) PARPs and ADP-ribosylation: 60 years on. Genes Dev. 34, 51–53.
  5. Ali S.O., Khan F.A., Galindo-Campos M.A., Yelamos J. (2016) Understanding specific functions of PARP-2: new lessons for cancer therapy. Am. J. Cancer Res. 6, 1842‒1863.
  6. Dantzer F., Santoro R. (2013) The expanding role of PARPs in the establishment and maintenance of heterochromatin. FEBS J. 280, 3508‒3518.
  7. Sutcu H.H., Matta E., Ishchenko A.A. (2019) Role of PARP-catalyzed ADP-ribosylation in the crosstalk between DNA strand breaks and epigenetic regulation. J. Mol. Biol. 432, 1769‒1771.
  8. Azarm K., Smith S. (2020) Nuclear PARPs and genome integrity. Genes Dev. 34, 285‒301.
  9. Eisemann T., Pascal J.M. (2020) Poly(ADP-ribose) polymerase enzymes and the maintenance of genome integrity. Cell. Mol. Life Sci. 77, 19‒33.
  10. Shieh W.M., Ame J.C., Wilson M.V., Wang Z.Q., Koh D.W., Jacobson M.K., Jacobson E.L. (1998) Poly(ADP-ribose) polymerase null mouse cells synthesize ADP-ribose polymers. J. Biol. Chem. 273, 30069–30072.
  11. Ame J.C., Rolli V., Schreiber V., Niedergang C., Apiou F., Decker P., Muller S., Hoger T., Menissier-de Murcia J., de Murcia G. (1999) PARP-2, A novel mammalian DNA damage-dependent poly(ADP-ribose) polymerase. J. Biol. Chem. 274, 17860‒17868.
  12. Navarro J., Gozalbo-Lopez B., Mendez A.C., Dantzer F., Schreiber V., Martinez C., Arana D.M., Farres J., Revilla-Nuin B., Bueno M.F., Ampurdanes C., Galindo-Campos M.A., Knobel P.A., Segura-Bayona S., Martin-Caballero J., Stracker T.H., Aparicio P., Del Val M., Yelamos J. (2017) PARP-1/PARP-2 double deficiency in mouse T cells results in faulty immune responses and T lymphomas. Sci. Rep. 7, 41962.
  13. Menissier de Murcia J., Ricoul M., Tartier L., Niedergang C., Huber A., Dantzer F., Schreiber V., Ame J.C., Dierich A., LeMeur M., Sabatier L., Chambon P., de Murcia G. (2003) Functional interaction between PARP-1 and PARP-2 in chromosome stability and embryonic development in mouse. EMBO J. 22, 2255‒2263.
  14. Кутузов М.М., Ходырева С.Н., Schreiber V., Лаврик О.И. (2014) Роль PARP2 в репарации ДНК. Молекуляр. биология. 48, 561‒572.
  15. Kutuzov M.M., Khodyreva S.N., Ame J.C., Ilina E.S., Sukhanova M.V., Schreiber V., Lavrik O.I. (2013) Interaction of PARP-2 with DNA structures mimicking DNA repair intermediates and consequences on activity of base excision repair proteins. Biochimie. 95, 1208‒1215.
  16. Dantzer F., Mark M., Quenet D., Scherthan H., Huber A., Liebe B., Monaco L., Chicheportiche A., Sassone-Corsi P., de Murcia G., Menissier-de Murcia J. (2006) Poly(ADP-ribose) polymerase-2 contributes to the fidelity of male meiosis I and spermiogenesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 103, 14854‒14859.
  17. Soni U.K., Chadchan S.B., Joshi A., Kumar V., Maurya V.K., Verma R.K., Jha R.K. (2020) Poly(ADP-ribose) polymerase-2 is essential for endometrial receptivity and blastocyst implantation, and regulated by caspase-8. Mol. Cell Endocrinol. 518, 110946‒11061.
  18. Verma R.K., Soni U.K., Chadchan S.B., Maurya V.K., Soni M., Sarkar S., Pratap J.V., Jha R.K. (2022) miR-149-PARP-2 signaling regulates E-cadherin and N‑cadherin expression in the murine model of endometrium receptivity. Reprod. Sci. 29, 975‒992.
  19. Janko L., Sari Z., Kovacs T., Kis G., Szanto M., Antal M., Juhasz G., Bai P. (2020) Silencing of PARP2 blocks autophagic degradation. Cells. 9, 380‒401.
  20. Leger K., Bar D., Savic N., Santoro R., Hottiger M.O. (2014) ARTD2 activity is stimulated by RNA. Nucleic Acids Res. 42, 5072‒5082.
  21. Wurtmann E.J., Wolin S.L. (2009) RNA under attack: cellular handling of RNA damage. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 44, 34‒49.
  22. Li Z., Wu J., Deleo C.J. (2006) RNA damage and surveillance under oxidative stress. IUBMB Life. 58, 581‒588.
  23. Bonfiglio J.J., Fontana P., Zhang Q., Colby T., Gibbs-Seymour I., Atanassov I., Bartlett E., Zaja R., Ahel I., Matic I. (2017) Serine ADP-ribosylation depends on HPF1. Mol. Cell. 65, 932‒940.e6.
  24. Matkarimov B.T., Zharkov D.O., Saparbaev M.K. (2020) Mechanistic insight into the role of poly(ADP-ribosyl)ation in DNA topology modulation and response to DNA damage. Mutagenesis. 35, 107‒118.
  25. van Beek L., McClay E., Patel S., Schimpl M., Spagnolo L., Maia de Oliveira T. (2021) PARP power: a structural perspective on PARP1, PARP2, and PARP3 in DNA damage repair and nucleosome remodelling. Int. J. Mol. Sci. 22, 5112‒5135.
  26. Rudolph J., Jung K., Luger K. (2022) Inhibitors of PARP: number crunching and structure gazing. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 119, e2121979119.
  27. D'Silva I., Pelletier J.D., Lagueux J., D’Amours D., Chaudhry M.A., Weinfeld M., Lees-Miller S.P., Poirier G.G. (1999) Relative affinities of poly(ADP-ribose) polymerase and DNA-dependent protein kinase for DNA strand interruptions. Biochim. Biophys. Acta. 1430, 119‒126.
  28. Pion E., Bombarda E., Stiegler P., Ullmann G.M., Mély Y., de Murcia G., Gérard D. (2003) Poly(ADP-ribose) polymerase-1 dimerizes at a 5' recessed DNA end in vitro: a fluorescence study. Biochemistry. 42, 12409‒12417.
  29. Lonskaya I., Potaman V.N., Shlyakhtenko L.S., Oussatcheva E.A., Lyubchenko Y.L., Soldatenkov V.A. (2005) Regulation of poly(ADP-ribose) polymerase-1 by DNA structure-specific binding. J. Biol. Chem. 280, 17076‒17083.
  30. Eustermann S., Videler H., Yang J.C., Cole P.T., Gruszka D., Veprintsev D., Neuhaus D. (2011) The DNA-binding domain of human PARP-1 interacts with DNA single-strand breaks as a monomer through its second zinc finger. J. Mol. Biol. 407, 149‒170.
  31. Langelier M.F., Planck J.L., Roy S., Pascal J.M. (2011) Crystal structures of poly(ADP-ribose) polymerase-1 (PARP-1) zinc fingers bound to DNA: structural and functional insights into DNA-dependent PARP-1 activity. J. Biol. Chem. 286, 10690‒10701.
  32. Langelier M.F., Planck J.L., Roy S., Pascal J.M. (2012) Structural basis for DNA damage-dependent poly(ADP-ribosyl)ation by human PARP-1. Science. 336, 728‒732.
  33. Singatulina A.S., Hamon L., Sukhanova M.V., Desforges B., Joshi V., Bouhss A., Lavrik O.I., Pastre D. (2019) PARP-1 activation directs FUS to DNA damage sites to form PARG-reversible compartments enriched in damaged DNA. Cell Rep. 27, 1809‒1821.e5.
  34. Chen Q., Kassab M.A., Dantzer F., Yu X. (2018) PARP2 mediates branched poly ADP-ribosylation in response to DNA damage. Nat. Commun. 9, 3233‒3246.
  35. Steffen J.D., McCauley M.M., Pascal J.M. (2016) Fluorescent sensors of PARP-1 structural dynamics and allosteric regulation in response to DNA damage. N-ucleic Acids Res. 44, 9771‒9783.
  36. Langelier M.F., Pascal J.M. (2013) PARP-1 mechanism for coupling DNA damage detection to poly(ADP-ribose) synthesis. Curr. Opin. Struct. Biol. 23, 134‒143.
  37. Steffen J.D., Tholey R.M., Langelier M-F., Planck J.L., Schiewer M.J., Lal S., Bildzukewicz N.A., Yeo C.J., Knudsen K.E., Brody J.R., Pascal J.M. (2014) Targeting PARP-1 allosteric regulation offers therapeutic potential against cancer. Cancer Res. 74, 31–37.
  38. Dawicki-McKenna J.M., Langelier M.F., DeNizio J.E., Riccio A.A., Cao C.D., Karch K.R., McCauley M., Steffen J.D., Black B.E., Pascal J.M. (2015) PARP-1 activation requires local unfolding of an autoinhibitory domain. Mol. Cell. 60, 755‒768.
  39. Thomas C., Ji Y., Wu C., Datz H., Boyle C., MacLeod B., Patel S., Ampofo M., Currie M., Harbin J., Pechenkina K., Lodhi N., Johnson S.J., Tulin A.V. (2019) Hit and run versus long-term activation of PARP-1 by its different domains fine-tunes nuclear processes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 116, 9941‒9946.
  40. Mortusewicz O., Ame J.C., Schreiber V., Leonhardt H. (2007) Feedback-regulated poly(ADP-ribosyl)ation by PARP-1 is required for rapid response to DNA damage in living cells. Nucleic Acids Res. 35, 7665‒7675.
  41. Rudolph J., Mahadevan J., Dyer P., Luger K. (2018) Poly(ADP-ribose) polymerase 1 searches DNA via a 'monkey bar' mechanism. Elife. 7, e37818‒e37841.
  42. Mirny L., Slutsky M., Wunderlich Z., Tafvizi A., Leith J., Kosmrlj A. (2009) How a protein searches for its site on DNA: the mechanism of facilitated diffusion. J. Phys. A: Math. Theor. 42, 434013‒434023.
  43. Rudolph J., Mahadevan J., Luger K. (2020) Probing the conformational changes associated with DNA binding to PARP1. Biochemistry. 59, 2003‒2011.
  44. Kotova E., Lodhi N., Jarnik M., Pinnola A.D., Ji Y., Tulin A.V. (2011) Drosophila histone H2A variant (H2Av) controls poly(ADP-ribose) polymerase 1 (PARP1) activation in chromatin. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 108, 6205‒6210.
  45. Rudolph J., Muthurajan U.M., Palacio M., Mahadevan J., Roberts G., Erbse A.H., Dyer P.N., Luger K. (2021) The BRCT domain of PARP1 binds intact DNA and mediates intrastrand transfer. Mol. Cell. 81, 4994‒5006 e5.
  46. Kotova E.Y., Hsieh F.K., Chang H.W., Maluchenko N.V., Langelier M.F., Pascal J.M., Luse D.S., Feofanov A.V., Studitsky V.M. (2022) Human PARP1 facilitates transcription through a nucleosome and histone displacement by Pol II in vitro. Int. J. Mol. Sci. 23, 7107‒7122.
  47. Maluchenko N.V., Nilov D.K., Pushkarev S.V., Kotova E.Y., Gerasimova N.S., Kirpichnikov M.P., Langelier M.F., Pascal J.M., Akhtar M.S., Feofanov A.V., Studitsky V.M. (2021) Mechanisms of nucleosome reorganization by PARP1. Int. J. Mol. Sci. 22, 12127‒12144.
  48. Li X., Erden O., Li L., Ye Q., Wilson A., Du W. (2014) Binding to WGR domain by salidroside activates PARP1 and protects hematopoietic stem cells from oxidative stress. Antioxid. Redox Signal. 20, 1853‒1865.
  49. Obaji E., Haikarainen T., Lehtio L. (2016) Characterization of the DNA dependent activation of human ARTD2/PARP2. Sci. Rep. 6, 34487‒34500.
  50. Riccio A.A., Cingolani G., Pascal J.M. (2016) PARP-2 domain requirements for DNA damage-dependent a-ctivation and localization to sites of DNA damage. Nuclei-c Acids Res. 44, 1691‒1702.
  51. Obaji E., Haikarainen T., Lehtio L. (2018) Structural basis for DNA break recognition by ARTD2/PARP2. Nucleic Acids Res. 46, 12154‒12165.
  52. Gaullier G., Roberts G., Muthurajan U.M., Bowerman S., Rudolph J., Mahadevan J., Jha A., Rae P.S., Luger K. (2020) Bridging of nucleosome-proximal DNA double-strand breaks by PARP2 enhances its interaction with HPF1. PLoS One. 15, e0240932‒e0240961.
  53. Bilokapic S., Suskiewicz M.J., Ahel I., Halic M. (2020) Bridging of DNA breaks activates PARP2-HPF1 to modify chromatin. Nature. 585, 609‒613.
  54. Lin X., Jiang W., Rudolph J., Lee B.J., Luger K., Zha S. (2022) PARP inhibitors trap PARP2 and alter the mode of recruitment of PARP2 at DNA damage sites. Nucleic Acids Res. 50, 3958‒3973.
  55. Shao Z., Lee B.J., Rouleau-Turcotte E., Langelier M.F., Lin X., Estes V.M., Pascal J.M., Zha S. (2020) Clinical PARP inhibitors do not abrogate PARP1 exchange at DNA damage sites in vivo. Nucleic Acids Res. 48, 9694‒9709.
  56. Galindo-Campos M.A., Lutfi N., Bonnin S., Martinez C., Velasco-Hernandez T., Garcia-Hernandez V., Martin-Caballero J., Ampurdanes C., Gimeno R., Colomo L., Roue G., Guilbaud G., Dantzer F., Navarro P., Murga M., Fernandez-Capetillo O., Bigas A., Menendez P., Sale J.E., Yelamos J. (2022) Distinct roles for PARP-1 and PARP-2 in c-Myc-driven B-cell lymphoma in mice. Blood. 139, 228‒239.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2.

Скачать (76KB)
Метаданные
3.

Скачать (762KB)
Метаданные
4.

Скачать (353KB)
Метаданные

© Н.В. Малюченко, А.Н. Коровина, А.А. Саулина, В.М. Студитский, А.В. Феофанов, 2023