I.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityI.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityЖурнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова0044-46773034-5316The Russian Academy of Sciences65201710.31857/S0044467723050088NZMWJOФИЗИОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ (КОГНИТИВНОЙ) ДЕЯТЕЛЬНОСТИ ЧЕЛОВЕКАФИЗИОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ (КОГНИТИВНОЙ) ДЕЯТЕЛЬНОСТИ ЧЕЛОВЕКАSPATIO-TEMPORAL PATTERNS OF CORTICAL-MUSCULAR INTERACTION DURING LOCOMOTIONПространственно-временные паттерны кортико-мышечного взаимодействия при локомоцииMoiseevS. A.МоисеевС. А.sergey_moiseev@vlgafc.ruGorodnichevR. M.ГородничевР. М.sergey_moiseev@vlgafc.ruVelikiye Luki State Academy of Physical Education and SportsВеликолукская государственная академия физической культуры и спорта0109202373566667902022025Copyright ©; 2023, С.А. Моисеев, Р.М. ГородничевCopyright ©; 2023, С.А. Моисеев, Р.М. Городничев2023С.А. Моисеев, Р.М. ГородничевС.А. Моисеев, Р.М. Городничевhttps://innoscience.ru/0044-4677/article/view/652017

The paper considers the synergetic effects manifested at the cortical and muscular levels during locomotor activity showed in conditions of horizontal hanging of the lower extremities. The analysis of the synergies’ spatio-temporal structure was carried out using the data matrix factorization methods. It was found out the control of the movements’ structure is mainly realized through the three muscle synergies. The activity synchronization of the motor, associative, visual and sensorimotor regions of the cortex bilateral part is due to the specifics of performing locomotion in conditions of gravitational unloading and the associated features of receptor signaling. The identified components indicating synchronization of different areas of the right and left cortex may reflect the control processes associated with the control of alternate activation of the flexor and extensor muscles of the contralateral limb during locomotion. The data on the cortical activity spatial-temporal structuring indicate the separate management of muscle synergies through synchronization of cortical commands and the temporary organization of muscle synergies in the frequency ranges 0.30 to 8.00 Hz. Such patterns may reflect the activity of the rhythm-generating mechanism involved in the management of cyclic locomotor activity.

В работе рассматриваются синергетические эффекты, проявляющиеся на кортикальном и мышечном уровнях при локомоторной активности, выполняемой в условиях горизонтальной вывески нижних конечностей. Анализ пространственно-временной структуры синергий выполнен с применением методов матричной факторизации данных. Установлено, что управление структурой движений преимущественно реализуется посредством трех мышечных синергий. Синхронизация активности моторной, ассоциативной, зрительной и сенсомоторной областей билатеральной части коры обусловлена спецификой выполнения локомоции в условиях гравитационной разгрузки и связанными с этим особенностями рецепторной сигнализации. Выявленные компоненты, свидетельствующие о синхронизации различных областей коры правой и левой стороны, могут отражать процессы управления, связанные с контролем попеременной активации мышц сгибателей и разгибателей контралатеральной конечности в процессе локомоции. Данные о пространственно-временном структурировании корковой активности свидетельствуют о раздельном управлении мышечными синергиями посредством синхронизации кортикальных команд и временнόй организации мышечных синергий в частотных диапазонах от 0.30 до 8.00 Гц. Такие закономерности могут отражать работу ритмогенерирующего механизма, задействованного в управлении циклической активностью.

muscle synergiescortical control locomotioncortical-muscular interactionмышечные синергиикорковый контроль локомоциикортико-мышечное взаимодействиеБернштейн Н.А. Физиология движений и активность. М.: Наука, 1990. 496 с.Гельфанд И., Цетлин М. О некоторых способах управления сложными системами. УМН. 1962. 17 (1): 3–25.Григорьев А.И., Козловская И.Б., Шенкман Б.С. Роль опорной афферентации в организации тонической мышечной системы. Российский физиологический журн. им. И.М. Сеченова. 2004. 90 (5): 507–521.Гурфинкель В.С., Левик Ю.С., Казенников О.В., Селионов В.А. Существует ли генератор шагательных движений у человека? Физиология человека. 1998. 24 (3): 42–50.Кулаичев А.П. Об информативности когерентного анализа в исследованиях ЭЭГ. Журн. высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2009. 59 (6): 757–767.Курганская М.Е., Бобров П.Д., Фролов А.А., Семенова Е.И. Кортикомышечное взаимодействие при реальном и воображаемом движении кисти руки. Журн. высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2020. 70 (6): 738–751.Моисеев С.А. Пространственно-временные паттерны межмышечного взаимодействия при локомоциях, вызванных чрескожной электрической стимуляцией спинного мозга. Журн. эволюционной биохимии и физиологии. 2022. 58 (6): 94–102.Amundsen Huffmaster S.L., Van Acker G.M. 3rd, Luchies C.W., Cheney P.D. Muscle synergies obtained from comprehensive mapping of the primary motor cortex forelimb representation using high-frequency, long-duration ICMS. J. Neurophysiol. 2017. 118 (1): 455–470.Bourguignon M., Jousmäki V., Dalal S.S., Jerbi K., De Tiège X. Coupling between human brain activity and body movements: Insights from non-invasive electromagnetic recordings. Neuroimage. 2019. 203: 116177.Bradford J.C., Lukos J.R., Ferris D.P. Electrocortical activity distinguishes between uphill and level walking in humans. J. Neurophysiol. 2016. 115 (2): 958–966.Churchland M.M., Cunningham J.P., Kaufman M.T., Foster J.D., Nuyujukian P., Ryu S.I., Shenoy K.V. Neural population dynamics during reaching. Nature. 2012. 487 (7405): 51–6.Danna-Dos-Santos A., Degani A.M., Boonstra T.W. The influence of visual information on multi-muscle control during quiet stance: a spectral analysis approach. Exp Brain Res. 2015. 233 (2): 657–669.De Marchis C., Severini G., Castronovo A.M., Schmid M., Conforto S. Intermuscular coherence contributions in synergistic muscles during pedaling. Exp Brain Res. 2015. 233 (6): 1907–19.De Vries I.E., Daffertshofer A., Stegeman D.F., Boonstra T.W. Functional connectivity in the neuromuscular system underlying bimanual coordination. J Neurophysiol. 2016. 116 (6): 2576–2585.Frère J. Spectral properties of multiple myoelectric signals: New insights into the neural origin of muscle synergies. Neuroscience. 2017. 355. 22–35.Gerasimenko Y.P., Lu D.C., Modaber M., Zdunowski S., Gad P., Sayenko D.G., Morikawa E., Haakana P., Ferguson A.R., Roy R.R., Edgerton V.R. Noninvasive Reactivation of Motor Descending Control after Paralysis. J. Neurotrauma. 2015. 32 (24): 1968–80.Gorodnichev R.M., Pivovarova E.A., Puhov A., Moiseev S.A., Gerasimenko Y.P., Savochin A.A., Moshonkina T.R., Chsherbakova N.A., Kilimnik V.A., Selionov V.A., Kozlovskaya I.B., Edgerton V.R. Transcutaneous electrical stimulation of the spinal cord: a noninvasive tool for the activation of stepping pattern generators in humans. Human Physiology. 2012. 38 (2): 158–167.Hall T.M., de Carvalho F., Jackson A. A common structure underlies low-frequency cortical dynamics in movement, sleep, and sedation. Neuron. 2014. 83 (5): 1185–99.Hogan N., Sternad D. On rhythmic and discrete movements: reflections, definitions and implications for motor control. Exp. Brain Res. 2007. 181 (1): 13–30.Hug F., Turpin N.A., Couturier A., Dorel S. Consistency of muscle synergies during pedaling across different mechanical constraints. J. Neurophysiol. 2011. 106 (1): 91–103.Ivanenko Y.P., Poppele R.E., Lacquaniti F. Motor control programs and walking. Neuroscientist. 2006. 12 (4): 339–48.Latash M. Motor synergies and the equilibrium-point hypothesis. Motor Control. 2010. 14 (3): 294–322.Mallat S.G. “A theory for multiresolution signal decomposition: the wavelet representation,” in IEEE Transactions on Pattern Analysis and Machine Intelligence. 1989. 11 (7): 674–693.Mehryar P., Shourijeh M., Rezaeian T., Khandan A.R., Messenger N., O’Connor R., Farahmand F., Dehghani-Sanij A. Differences in muscle synergies between healthy subjects and transfemoral amputees during normal transient-state walking speed. Gait Posture. 2020. 76: 98–103.Mileti I., Serra A., Wolf N., Munoz-Martel V., Ekizos A., Palermo E., Arampatzis A., Santuz A. Muscle activation patterns are more constrained and regular in treadmill than in overground human locomotion. Front Bioeng Biotechnol. 2020. 8: 581619.Mima T., Hallett M. Corticomuscular coherence: a review. J. Clin. Neurophysiol. 1999. 16 (6): 501–511.Moiseev S., Pukhov A., Mikhailova E., Gorodnichev R. Methodological and computational aspects of extracting extensive muscle synergies in moderate-intensity locomotions. J. Evol. Biochem Phys. 2022. 58: 88–97.Nakanishi Y., Yanagisawa T., Shin D., Chen C., Kambara H., Yoshimura N., Fukuma R., Kishima H., Hirata M., Koike Y. Decoding fingertip trajectory from electrocorticographic signals in humans. Neurosci Res. 2014. 85: 20–7.Nakanishi Y., Yanagisawa T., Shin D., Fukuma R., Chen C., Kambara H., Yoshimura N., Hirata M., Yoshimine T., Koike Y. Prediction of three-dimensional arm trajectories based on ECoG signals recorded from human sensorimotor cortex. PLoS One. 2013. 8 (8): e72085.Overduin S.A., d’Avella A., Roh J., Carmena J.M., Bizzi E. Representation of Muscle Synergies in the Primate Brain. J. Neurosci. 2015. 35 (37): 12615–24.Ozdemir R.A., Contreras-Vidal J.L., Paloski W.H. Cortical control of upright stance in elderly. Mech Ageing Dev. 2018. 169: 19–31.Pei D., Olikkal P., Adali T., Vinjamuri R. Reconstructing Synergy-Based Hand Grasp Kinematics from Electroencephalographic Signals. Sensors (Basel). 2022. 22 (14): 5349.Reyes A., Laine C.M., Kutch J.J., Valero-Cuevas F.J. Beta Band Corticomuscular Drive Reflects Muscle Coordination Strategies. Front ComputNeurosci. 2017. 11: 17.Roeder L., Boonstra T.W., Smith S.S., Kerr G.K. Dynamics of corticospinal motor control during overground and treadmill walking in humans. J. Neurophysiol. 2018. 120 (3): 1017–1031.Saito H., Yokoyama H, Sasaki A., Kato T., Nakazawa K. Flexible recruitments of fundamental muscle synergies in the trunk and lower limbs for highly variable movements and postures. Sensors (Basel). 2021. 21 (18): 6186.Santuz A., Ekizos A., Janshen L., Mersmann F., Bohm S., Baltzopoulos V, Arampatzis A. Modular Control of Human Movement During Running: An Open Access Data Set. Front Physiol. 2018. 9: 1509.Shin D., Watanabe H., Kambara H., Nambu A., Isa T., Nishimura Y., Koike Y. Prediction of muscle activities from electrocorticograms in primary motor cortex of primates. PLoS One. 2012. 7 (10): e47992.Weersink J.B., de Jong B.M., Halliday D.M., Maurits N.M. Intermuscular coherence analysis in older adults reveals that gait-related arm swing drives lower limb muscles via subcortical and cortical pathways. J. Physiol. 2021. 599 (8): 2283–2298.Yang Y., Dewald J., Van der Helm F., Schouten A.C. Unveiling neural coupling within the sensorimotor system: directionality and nonlinearity. Eur. J. Neurosci. 2018. 48 (7): 2407–2415.Yarossi M., Brooks D.H., Erdoğmuş D., Tunik E. Similarity of hand muscle synergies elicited by transcranial magnetic stimulation and those found during voluntary movement. J. Neurophysiol. 2022. 128 (4): 994–1010.Yokoyama H., Kaneko N., Ogawa T., Kawashima N., Watanabe K., Nakazawa K. Cortical Correlates of Locomotor Muscle Synergy Activation in Humans: An Electroencephalographic Decoding Study. iScience. 2019. 15: 623–639.Yokoyama H., Kato T., Kaneko N., Kobayashi H., Hoshino M., Kokubun T., Nakazawa K. Basic locomotor muscle synergies used in land walking are finely tuned during underwater walking. Sci Rep. 2021. 16; 11 (1): 18480.Yoshimura N., Tsuda H., Kawase T., Kambara H., Koike Y. Decoding finger movement in humans using synergy of EEG cortical current signals. Sci. Rep. 2017. 7 (1): 11382.Zandvoort C.S., Van Dieën J.H., Dominici N., Daffertshofer A. The human sensorimotor cortex fosters muscle synergies through cortico-synergy coherence. Neuroimage. 2019. 199: 30–37.