I.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityI.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityЖурнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова0044-46773034-5316The Russian Academy of Sciences65203210.31857/S0044467723030115TTOQDZФИЗИОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ (КОГНИТИВНОЙ) ДЕЯТЕЛЬНОСТИ ЧЕЛОВЕКАФИЗИОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ (КОГНИТИВНОЙ) ДЕЯТЕЛЬНОСТИ ЧЕЛОВЕКАTIME COURSE AND VISUAL PRESENTATION EFFECTS ON THE MOTOR MIRROR NEURON SYSTEM INDUCED BY TRANSCRANIAL MAGNETIC STIMULATIONВлияние зрительного предъявления движений пальцев руки на моторный ответ, вызванный транскраниальной магнитной стимуляцией. Эффект, связанный с возможной реакцией системы зеркальных нейроновNietto-DovalK.Ньето-ДовальК.mfeurra@hse.ruRagimovaA. A.РагимоваА. А.mfeurra@hse.ruFeurraM.ФеурраМ.mfeurra@hse.ruInstitute for Cognitive Neuroscience, HSE UniversityЦентр нейроэкономики и когнитивных исследований Института когнитивных нейронаук, Национальный исследовательский университет “Высшая школа экономики”0105202373333434702022025Copyright ©; 2023, К. Ньето-Доваль, А.А. Рагимова, М. ФеурраCopyright ©; 2023, К. Ньето-Доваль, А.А. Рагимова, М. Феурра2023К. Ньето-Доваль, А.А. Рагимова, М. ФеурраК. Ньето-Доваль, А.А. Рагимова, М. Феурраhttps://innoscience.ru/0044-4677/article/view/652032

The study of mirror neurons (MN) has a long way since its discovery on monkeys and later on humans. However, there are inconsistencies on the way that stimuli are presented and on the time of stimuli presentation. Which is the optimal way to present motor movement stimuli? Is it possible to estimate the time course of the mirror neurons effect by using transcranial magnetic stimulation at specific time windows? In the current study we investigated different type of stimuli presentation (photo and video of hand movements) by using single pulse Transcranial Magnetic Stimulation of the dominant primary motor cortex (M1) at different time windows (0, 320, 640 ms). Motor evoked potentials from FDI (index finger muscle) and ADM (little finger muscle) were recorded on 11 healthy subjects at rest with their hands in orthogonal position while only observing the visual stimuli in three different presentation conditions. Our results showed that Video presentation induces the strongest mirror effect at 320 ms from the movement onset. This effect is muscle specific. The current evidence provides an optimal protocol for the investigation of the mirror neurons system in humans and pave the way for future clinical application and rehabilitation.

Исследования зеркальных нейронов прошли долгий путь с момента их открытия у приматов до современных экспериментов на людях. Однако остается много методологических вопросов о способе и времени предъявления стимулов в таких исследованиях. Каков оптимальный способ предъявления моторных стимулов? Можно ли оценить временную динамику эффекта зеркальных нейронов с помощью транскраниальной магнитной стимуляции в определенные отрезки времени? В текущем исследовании мы рассматривали различные типы предъявления стимулов (фото и видео движения руки), используя одноимпульсную транскраниальную магнитную стимуляцию (ТМС) первичной моторной коры (М1) доминантного полушария в разных временных окнах (0, 320, 640 мс). Были зарегистрированы моторные вызванные потенциалы (МВП) от первой тыльной межкостной мышцы (FDI, мышца указательного пальца) и от мышцы, отводящей мизинец (ADM, мышца мизинца) с помощью клейких электродов, размещенных на мышцах рук, у 11 здоровых испытуемых в состоянии покоя с ортогональным положением рук при наблюдении за зрительными стимулами в трех различных условиях предъявления. Результаты исследования показали, что видеостимулы вызывают самый сильный зеркальный эффект при подаче ТМС-стимула через 320 мс с момента предъявления движения. Этот эффект специфичен для определенных мышц. Полученные данные помогут сформировать оптимальный протокол для исследования системы зеркальных нейронов у человека и будут способствовать дальнейшему применению его в клинике при исследованиях на пациентах и при реабилитации.

mirror neurons systemtranscranial magnetic stimulationprimary motor cortexmotor evoked potentialsсистема зеркальных нейроновтранскраниальная магнитная стимуляцияпервичная моторная корамоторные вызванные потенциалыBarker A.T., Freeston I.L., Jalinous R., Jarratt J.A. Magnetic stimulation of the human brain and peripheral nervous system: an introduction and the results of an initial clinical evaluation. Neurosurgery. 1987. 20 (1): 100–109. https://doi.org/10.1097/00006123-198701000-00024Barchiesi G., Cattaneo L. Early and late motor responses to action observation. Social cognitive and affective neuroscience 2013. 8 (6): 711–719.Bianco G., Feurra M., Fadiga L, Rossi A., Rossi S. Bi-hemispheric effects on corticospinal excitability induced by repeated sessions of imagery versus observation of actions. Restor. Neurol. Neurosci. 2012. 30: 481–9. https://doi.org/10.3233/RNN-2012-120241Brighina F., La Bua V., Oliveri M., Piazza A., Fierro B. Magnetic stimulation study during observation of motor tasks. 2000. 174: 122–126.Catmur C., Mars R.B., Rushworth M.F., Heyes C. Making mirrors: premotor cortex stimulation enhances mirror and counter-mirror motor facilitation. Journal of Cognitive Neuroscience. 2011. 23 (9): 2352–2362.Catmur C., Walsh V., Heyes C. Sensorimotor Learning Configures the Human Mirror System. Current Biology. 2007. 17: 1527–31.https://doi.org/10.1016/j.cub.2007.08.006Colomer C., Noé E., Lorens Rodríguez R. Mirror therapy in chronic stroke survivors with severely impaired upper limb function: a randomized controlled trial. European journal of physical and rehabilitation medicine. 2016. 52 (3): 271–278.Dechent P., Frahm J. Functional somatotopy of finger representations in human primary motor cortex. Human brain mapping. 2003. 18 (4): 272–283.Di Pellegrino G., Fadiga L., Fogassi L., Gallese V., Rizzolatti G. Understanding motor events: a neurophysiological study. Experimental brain research. 1992. 91 (1): 176–180.Errante A., Fogassi L. Activation of cerebellum and basal ganglia during the observation and execution of manipulative actions. Scientific reports. 2020. 10 (1): 1–15.Fadiga L., Craighero L., Olivier E. Human motor cortex excitability during the perception of others’ action. Current Opinion in Neurobiology. 2005. 15: 213–218. https://doi.org/10.1016/j.conb.2005.03.013Fadiga L., Fogassi L., Pavesi G., Rizzolatti G. Motor facilitation during action observation: A magnetic stimulation study. Journal of Neurophysiology. 1995. 73: 2608–2611. https://doi.org/10.1152/jn.1995.73.6.2608Feurra M., Blagovechtchenski E., Nikulin V.V., Nazarova M., Lebedeva A., Pozdeeva D., Yurevich M., Rossi S. State-Dependent Effects of Transcranial Oscillatory Currents on the Motor System during Action Observation. Sci. Rep. 2019. 9: 12858. https://doi.org/10.1038/s41598-019-49166-1Fogassi L., Gallese V., Di Pellegrino G., Fadiga L., Gentilucci M., Luppino G., Rizzolatti G. Space coding by premotor cortex. Experimental Brain Research. 1992. 89 (3): 686–690.Fogassi L., Ferrari P., Gesierich B., Rozzi S., Chersi F., Rizzolatti G. Parietal Lobe: From Action Organization to Intention Understanding. Science. 2005. 308: 662–7. https://doi.org/10.1126/science.1106138Gandhi D.B., Sterba A., Khatter H., Pandian J.D. Mirror therapy in stroke rehabilitation: current perspectives. Therapeutics and clinical risk management. 2020. 16: 75.Oztop E., Kawato M., Arbib M. Mirror neurons and imitation: a computationally guided review. Neural Networks. 2006. 19: 254–271.Press C., Catmur C., Cook R., Widmann H., Heyes C., Bird G. fMRI evidence of “mirror” responses to geometric shapes. PLoS One. 2012. 7 (12): e51934.Rizzolatti G., Fadiga L., Gallese V., Fogassi L. Premotor cortex and the recognition of motor actions. Brain Res Cogn Brain Res. 1996. 3: 131–41.Rizzolatti G., Ferrari P.F., Rozzi S., Fogassi L. The inferior parietal lobule: where action becomes perception. Novartis Found Symp. 2006. 270: 129–40; discussion. 140–5, 164–169.Rizzolatti G., Craighero L. The Mirror-Neuron System. Annual Review of Neuroscience. 2004. 27: 169–192. https://doi.org/10.1146/annurev.neuro.27.07020-3.144230Rossini P.M., Barker A.T., Berardelli A., Caramia M.D., Caruso G., Cracco R.Q., Tomberg C. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord and roots: basic principles and procedures for routine clinical application. Report of an IFCN committee. Electroencephalography and clinical neurophysiology. 1994. 91 (2): 79–92.Rothgangel A.S., Braun S.M., Beurskens A.J., Seitz R.J., Wade D.T. The clinical aspects of mirror therapy in rehabilitation: a systematic review of the literature. International Journal of Rehabilitation Research. 2011. 34 (1): 1–13.Schneider W., Eschman A., Zuccolotto A. E-Prime User’s Guide 2012. Pittsburgh: Psychology Software Tools, Inc.Strafella A., Paus T. Modulation of cortical excitability during action observation: A transcranial magnetic stimulation study. Neuroreport. 2000. 11: 2289–2292. https://doi.org/10.1097/00001756-200007140-00044Taschereau-Dumouchel V., Hétu S., Michon P.E., Vachon-Presseau E., Massicotte E., De Beaumont L., Fecteau S., Poirier J., Mercier C., Chagnon Y.C., Jackson P.L. BDNF Val66Met polymorphism influences visuomotor associative learning and the sensitivity to action observation. Scientific reports. 2016. 6 (1): 1–10.Thieme H., Mehrholz J., Pohl M., Behrens J., Dohle C. Mirror therapy for improving motor function after stroke. Cochrane database of systematic reviews. 2012. (3).Ubaldi S., Barchiesi G., Cattaneo L. Bottom-up and top-down visuomotor responses to action observation. Cerebral cortex. 2015. 25 (4): 1032–1041.Umiltà M., Kohler E., Gallese V., Fogassi L., Fadiga L., Keysers Ch., Rizzolatti G. I know what you are doing. A neurophysiological study. Neuron. 2001. 31: 155–165. https://doi.org/10.1016/S0896-6273(01)00337-3Urgesi C., Moro V, Candidi M., Aglioti S. Mapping Implied Body Actions in the Human Motor System. The Journal of neuroscience: the official Journal of the Society for Neuroscience. 2006. 26: 7942–9. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1289-06.2006Wagner T., Valero-Cabre A., Pascual-Leone A. Noninvasive human brain stimulation. Annual Review of Biomedical Engineering. 2007. 9: 527–565. https://doi.org/10.1146/annurev.bioeng.9.06120-6.133100