I.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityI.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityЖурнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова0044-46773034-5316The Russian Academy of Sciences65209510.31857/S0044467724020018ОБЗОРЫ И ТЕОРЕТИЧЕСКИЕ СТАТЬИReview ArticleNeurovisceral interactions in individual and phylogenetic developmentДинамика нейровисцеральных взаимодействий в индивидуальном и филогенетическом развитии: анализ вариабельности сердечного ритмаBakhchinaA. V.БахчинаА. В.
Russian Federation

Department of Psychophysiology

кафедра психофизиологии

nastya18-90@mail.ruSozinovaI. S.СозиноваИ. С.
Russian Federation
nastya18-90@mail.ruAlexandrovYu. I.АлександровЮ. И.
Russian Federation
nastya18-90@mail.ruShvyrkov’s Lab, Neural Bases of Mind, Institute of Psychology, Russian Academy of SciencesЛаборатория психофизиологии им. В.Б. Швыркова, Институт психологии Российской академии наукNational Research University Nizhny Novgorod State University Named after N.I. LobachevskyНижегородский государственный университет им. Н.И. Лобачевского2108202474213114902022025Copyright ©; 2024, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2024, Российская академия наук2024Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://innoscience.ru/0044-4677/article/view/652095

The article provides a review of experimental studies exploring the nature of neurovisceral interactions through the analysis of heart rate variability at different stages of individual development and within different species. Analysis of heart rate variability is one of the most common and accessible experimental methods to observe aspects of neurovisceral (for example, neurocardiac) interactions. Nonstationary, nonlinear components in the dynamics of inter-beat intervals (periods between adjacent heart beats) reflect the processes of coordination of heart activity with changes in the organization of neural activity, ensuring the current relationship of the individual with the environment. Mathematically, these aspects of heart rate dynamics are expressed in estimates of the complexity, irregularity, entropy, and unpredictability of the time sequence of inter-beat intervals. The dynamics of neurocardiac interactions described in this way are not the same in different species and become more complex in phylogeny. Similarly, in individual development, the dynamics of the heart rate becomes more complex and reflects, among other things, the degree of maturation of certain nervous structures at different stages of ontogenesis. We examined the features of the dynamics of neurovisceral interactions in individual and phylogenetic development within the framework of the system-evolution theory and interpreted them in connection with changes in the structure of individual experience – the characteristics of a set of functional systems actualized in behavior (increasing differentiation of the relationship between the individual and the environment).

В статье приведен обзор экспериментальных работ, исследующих характер нейровисцеральных взаимодействий через анализ вариабельности сердечного ритма на разных этапах развития индивида и у представителей разных видов. Анализ вариабельности сердечного ритма – это один из наиболее распространенных и доступных к использованию в эксперименте способов наблюдения и оценки аспектов нейровисцеральных (а именно нейрокардиальных) взаимодействий. Нестационарные, нелинейные компоненты в динамике RR-интервалов (временных промежутков между соседними ударами сердца) отражают процессы согласования активности сердца с изменениями в организации нейронной активности, обеспечивающими текущее соотношение индивида со средой. Математически эти аспекты динамики сердечного ритма выражаются в оценках сложности, нерегулярности, энтропии, непредсказуемости временной последовательности межударных интервалов. Описываемая таким образом динамика нейрокардиальных взаимодействий не одинаковая у разных видов и усложняется в филогенезе. Аналогично в индивидуальном развитии динамика сердечного ритма усложняется и отражает в том числе степень созревания некоторых нервных структур на разных этапах онтогенеза. Особенности динамики нейровисцеральных взаимодействий в индивидуальном и филогенетическом развитии рассмотрены нами в рамках системно-эволюционного подхода и интерпретированы в связи с изменениями структуры индивидуального опыта – характеристик набора функциональных систем, актуализируемых в поведении, а именно ростом дифференцированности соотношений индивида со средой.

neurovisceral interactionsheart rate variabilityentropyontogenyphylogenysystem-evolution theoryнейровисцеральные взаимодействиявариабельность сердечного ритмаэнтропияонтогенезфилогенезсистемно-эволюционный подходМинистерство науки и высшего образования Российской ФедерацииMinistry of Science and Higher Education of the Russian Federation0138-2024-0013Александров Ю.И. Психофизиологическое значение активности центральных и периферических нейронов в поведении. М.: Наука, 1989. 208. с.Александров Ю.И. Опасность междисциплинарных исследований и ее преодоление. Психологическое знание: виды, источники, пути построения. Отв. ред. А.Л. Журавлев, А.В. Юревич. М.: Изд-во “Институт психологии РАН”. 2021. 159–198.Александров Ю.И. От эмоций к сознанию. Психология творчества: школа Я.А. Пономарева. Под ред. Д.В. Ушакова. М.: Изд-во “Институт психологии РАН”, 2006. 293–328.Александров Ю.И. Развитие как дифференциация. Теория развития: Дифференционно-интеграционная парадигма. Сост. Н.И. Чуприкова. М.: Языки славянских культур, 2009. 17–28.Александров Ю.И., Булава А.И., Бахчина А.В., Гаврилов В.В., Колбенева М.Г., Кузина Е.А., Знаменская И.И., Русак И.И., Горкин А.Г. Стресс и индивидуальное развитие. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2022. 72 (4): 437–456.Анохин П.К. Принципы системной организации функций. М.: Наука, 1973. 5—61.Анохин П.К. Очерки по физиологии функциональных систем. Сост. П.К. Анохин. М.: Медицина, 1975. 448.Анохин П.К. Биология и нейрофизиология условного рефлекса. М.: Медицина, 1968. 546.Арутюнова К.Р., Бахчина А.В., Крылов А.К., Александров Ю.И. Воздействие алкоголя на сердечный ритм и оценку действий при решении моральных дилемм. Экспериментальная психология. 2017. 10 (1): 5–22.Баевский Р.М. Анализ вариабельности сердечного ритма: история и философия, теория и практика. Клин. информат. и телемед. 2004. 1 (1): 54–64.Баевский Р.М., Иванов Г.Г. Вариабельность сердечного ритма: теоретические аспекты и возможности клинического применения. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2001. 3: 108–127.Бахчина А.В., Демидовский А.В., Александров Ю.И. Соотношение сложности динамики сердечного ритма и системных характеристик поведения. Психологический журнал. 2018. 39 (5): 46-58.Бахчина А.В., Александров Ю.И. Сложность сердечного ритма при временной системной дедифференциации. Экспериментальная психология. 2017. 10 (2): 114–130.Бахчина А.В. Нелинейный анализ вариабельности сердечного ритма: возможности использования в психологических исследованиях. Психологический журнал. 2022. 43 (2): 96–104.Бахчина А.В., Парина И.С. Вариабельность сердечного ритма при решении лингвистических задач, актуализирующих индивидуальный опыт разного возраста. Психология – наука будущего: Материалы VII Междунар. конф. молодых ученых “Психология – наука будущего”. Москва, 14–15 ноября 2017 г. М.: Ип РАН, 2017. 86–89.Бойцов С.А., Белозерцева И.В., Кучмин А.Н., Захарова И.М., Княжева Т.Ю., Черкашин Д.В., Карпенко М.А. Возрастные особенности изменения показателей вариабельности сердечного ритма у практически здоровых лиц. Вестник аритмологии. 2002. 26: 57–60.Вейн А.М. Вегетативные расстройства (клиника, диагностика, лечение). М.: ООО “Медицинское информационное агентство”, 2003.Галеев А.Р., Игишева Л.Н., Казин Э.М. Вариабельность сердечного ритма у здоровых детей в возрасте 6–16 лет. Вестник Харьковского национального университета им. В.Н. Каразина. Серия “Медицина”. 2002. 3 (545): 35–40.Горкин А.Г. Некоторые особенности структуры индивидуального опыта, выявляемые по активности спе циализированных нейронов. Фундаментальные и прикладные исследования современной психологии. 2017. 1531–1537.Господинова А.И. Филогенез сердца позвоночных животных. Академическая публицистика. 2018. 12: 245–247.Гудков Г.В., Пустовая Ж.В., Покровский В.М. Феномен сердечно-дыхательного синхронизма у доношенного плода. Кубанский научный медицинский вестник. 2013. 5: 73–78.Догадкина С.Б. Особенности вегетатичной нервной регуляции сердечного ритма у детей 5 лет. Новые исследования. 2008. 1: 17.Колбенева М.Г. Психофизиологические закономерности инициируемой словами актуализации индивидуального опыта разной дифференцированности: дисс. … к. психол. н. М., 2013.Коркушко О.В., Писарук А.В., Лишневская В.Ю. Возрастные и патологические изменения суточной вариабельности сердечного ритма. Вестник аритмологии. 1999. 14: 30–33.Максимова Н.Е., Александров И.О. Компоненты психологического взаимодействия и возможность их операционализации. Материалы конференции: Человек, субъект, личность в современной психологии. Отв. ред. А.Л. Журавлев, Е.А. Сергиенко. М.: “Институт психологии РАН”, 2013. 3: 161–164.Малахов Д.Г., Орлов В.А., Карташов С.И., Скитева Л.И., Ковальчук М.В., Александров Ю.И., Холодный Ю.И. Оптимизация параметров обработки сигналов в психофизиологических исследованиях на примере КГР и ФПГ. Экспериментальная психология. 2023. 16 (1): 62–86.Панкова Н.Б., Любина Б.Г., Щербаков В.П., Тяпин А.Н., Ковалев В.И. Повышение уровня физической нагрузки школьников как метод профилактики задержки в функциональном развитии регуляторных систем их организма. Физическая культура: воспитание, образование, тренировка. 2008. 2: 6–9.Покровский В.М. Интеграция уровней сердечного ритмогенеза: генератор ритма сердца в мозге. Бюллетень сибирской медицины. 2006. 5 (1): 26–31.Проссер Л. Сравнительная физиология животных. М.: Изд-во “Мир”, 1978, 286–319 по Титов В.Н. Филогенез, становление переноса и поглощения клетками жирных кислот, биологической функции локомоции и действия инсулина. Патогенез синдрома резистентности к инсулину. Клиническая лабораторная диагностика. 2010. 6: 3–17.Сварник О.Е., Анохин К.В., Александров Ю.И. Распределение поведенчески специализированных нейронов и экспрессия транскрипционного фактора c-Fos в коре головного мозга крыс при научении. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2001. 51 (6): 758–761.Созинов А.А., Бахчина А.В., Александров Ю.И. Показатели вариабельности сердечного ритма студентов при достижении поощрения и избегании потери. История, современность и перспективы развития психологии в системе Российской Академии наук: Материалы конференции, 16–18 ноября 2022 г., Москва. Отв. ред. Д.В. Ушаков и др. М.: Изд-во “Институт психологии РАН”, 2022. 814–816.Судаков К.В. Системогенез поведенческого акта. Механизмы деятельности мозга. М.: Госнаучтехиздат, 1979. 88–89.Титов В.Н. Филогенез, становление переноса и поглощения клетками жирных кислот, биологической функции локомоции и действия инсулина. Патогенез синдрома резистентности к инсулину. Клиническая лабораторная диагностика. 2010. 6: 3–17.Учаев А.В., Александров Ю.И. Системный анализ заданного экспериментатором и “свободного” поведения продуцирования лжи. Психологический журнал. 2022. 43 (6): 43–50.Учаев А.В., Александров Ю.И. Обусловленные стрессом особенности актуализации субъективного опыта в процессе сокрытия информации. Российский психологический журнал. 2022. 19 (1): 158–172.Черниговский В.Н. Деятельность висцеральных систем как особая форма поведения. Механизмы деятельности головного мозга. Тбилиси: Наука, 1975. 478–493.Чуприкова Н.И. Психология умственного развития: Принцип дифференциации. М.: Столетие, 1997.Швырков В.Б. Введение в объективную психологию. Нейрональные основы психики. М.: Изд-во “Институт психологии РАН”, 2006.Швырков В.Б. Нейрональные механизмы обучения как формирование функциональной системы поведенческого акта. Механизмы системной деятельности мозга. Горький. 1978. 147–149.Шишко В.И. Вегетативная регуляция сердечной деятельности. Журнал ГрГМУ. 2009. 3 (27): 6–8.Abhishekh H.A., Nisarga P., Kisan R., Meghana A., Chandran S., Raju T., Sathyaprabha T.N. Influence of age and gender on autonomic regulation of heart. Journal of clinical monitoring and computing. 2013. 27: 259–264.Acharya U.R., Kannathal N., Sing O.W., Ping L.Y., Chua T. Heart rate analysis in normal subjects of various age groups. Biomedical engineering online. 2004. 3: 1–8.Alexandrov Yu.I. Chapter 3 Systemic Psychophysiology. Forsythe C. (ed.). Russian Cognitive Neuroscience: Historical and Cultural Context. Leiden, The Netherlands: Brill, 2022. 56–86.Alexandrov Yu.I. How we fragment the world: the view from inside versus the view from outside. Social Science Information. Spec. issue: Cognitive technologies. 2008. 47 (3): 419–457.Amano M., Oida E., Moritani T. A comparative scale of autonomic function with age through the tone-entropy analysis on heart period variation. European journal of applied physiology. 2006. 98: 276–283.Astrand K., Hamalanen H., Alexandrov Yu.I., Jarvilehto T. Response characteristics of the peripheral mechanoreceptive units in man: relation to the sensation magnitude and to the subject’ task. EEG and Clin. Neurophysiol. 1986. 64: 438–446.Augustinsson K.B., Fange R., Johnels A., Ostlund E. Histological, physiological and biochemical studies on the heart of two cyclostomes, hagfish (Myxine) and lamprey (Lampetra). J. Physiol. 1956. 13: 257–276. цит.Bakhchina A.V., Arutyunova K.R., Sozinov A.A., Demidovsky A.V., Alexandrov Yu.I. Sample Entropy of the heart rate reflects properties of the system organization of behaviour. Entropy. 2018. 20 (449). https://doi.org/10.3390/e20060449Bar‐Haim Y., Marshall P.J., Fox N.A. Developmental changes in heart period and high‐frequency heart period variability from 4 months to 4 years of age. Developmental Psychobiology: The Journal of the International Society for Developmental Psychobiology. 2000. 37 (1): 44–56.Benevides T.W., Lane S.J. A review of cardiac autonomic measures: considerations for examination of physiological response in children with autism spectrum disorder. Journal of autism and developmental disorders. 2015. 45 (2): 560–575.Bobkowski W., Stefaniak M.E., Krauze T., Gendera K., Wykretowicz A., Piskorski J., Guzik P. Measures of heart rate variability in 24-h ECGs depend on age but not gender of healthy children. Frontiers in Physiology. 2017. 8: 311.Bonner J.T. The evolution of complexity by means of natural selection. Princeton University Press, 1988.von Borell E., Langbein J., Després G., Hansen S., Leterrier C., Marchant J. et al. Heart rate variability as a measure of autonomic regulation of cardiac activity for assessing stress and welfare in farm animals – a review. Physiol Behav. 2007. 92 (3): 293–316.Campos D.I., Pinto V., Sousa N., Pereira V.H. A brain within the heart: A review on the intracardiac nervous system. J Mol Cell Cardiol. 2018. 119:1-9.Carver C.S. Approach, Avoidance, and the Self-Regulation of Affect and Action. Motiv Emot. 2006. 30: 105–110.Choi J.B., Hong S., Nelesen R., Bardwell W.A., Natarajan L., Schubert C., Dimsdale J.E. Age and ethnicity differences in short-term heart-rate variability. Psychosomatic medicine. 2006. 68 (3): 421–426.Duran L.M., Taylor E.W., Sanches P.V., Cruz A.L., Tavares D., Sartori M.R. et al. Heart rate variability in the tegu lizard, Salvator merianae, its neuroanatomical basis and role in the assessment of recovery from experimental manipulation. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology. 2020. 240: 110607.Ernst G. Heart-rate variability – More than heart beats? Frontiers in public health. 2017. 5: 240.Frondelius L., Järvenranta K., Koponen T., Mononen J. The effects of body posture and temperament on heart rate variability in dairy cows. Physiol Behav. 2015. 139: 437–441.Gierałtowski J., Ciuchciński K., Grzegorczyk I., Kośna K., Soliński M., Podziemski P. RS slope detection algorithm for extraction of heart rate from noisy, multimodal recordings. Physiological measurement. 2015. 36 (8): 1743.Gasior J.S., Sacha J., Jeleń P.J., Pawłowski M., Werner B., Dąbrowski M.J. Interaction between heart rate variability and heart rate in pediatric population. Frontiers in Physiology. 2015. 6: 385.Hartenstein V., Mandal L. The blood/vascular system in a phylogenetic perspective. Bioessays. 2006. 28 (12): 1203–1210.Hoyer D., Nowack S., Bauer S., Tetschke F., Rudolph A., Wallwitz U. et al. Fetal development of complex autonomic control evaluated from multiscale heart rate patterns. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2013. 304: 383–392, https://doi.org/10.1152/ajpregu.00120. 2012.0363-6119/13Hoyer D., Schmidt A., Gustafson K.M., Lobmaier S.M., Lakhno I., van Leeuwen P. et al. Heart rate variability categories of fluctuation amplitude and complexity: diagnostic markers of fetal development and its disturbances. Physiological Measurement. 2019. 40 (6): 064002.Imbrogno S., Filice M., Cerra M.C. Exploring cardiac plasticity in teleost: the role of humoral modulation. Gen. Comp. Endocrinol. 2019. 283: 113236.Javorka K., Lehotska Z., Kozar M., Uhrikova Z., Kolarovszki B., Javorka M., Zibolen M. Heart Rate Variability in Newborns. Physiol. Res. 2017. 66 (2): S203–S214.Jensen‐Urstad K., Storck N., Bouvier F., Ericson M., Lindbland L.E., Jensen‐Urstad M. Heart rate variability in healthy subjects is related to age and gender. Acta Physiologica Scandinavica. 1997. 160 (3): 235–241.Kazuma N., Otsuka K., Wakamatsu K., Shirase E., Matsuoka I. Heart rate variability in normotensive healthy children with aging. Clinical and experimental hypertension. 2002. 24 (1–2): 83–89.Kolbeneva M.G., Aleksandrov Yu.I. Mental reactivation and pleasantness judgment of experience related to vision, hearing, skin sensations, taste and olfaction. PLoS ONE. 2016. 11 (7): e0159036.Lehotska Z., Javorka K., Javorka M., Zibolen M., Luptakova A. Heart rate variability in small-for-age newborns during first days of life. Acta Med. 2007. 10–16.Liao D., Cai J., Brancati F.L., Folsom A., Barnes R.W., Tyroler H.A., Heiss G. Association of vagal tone with serum insulin, glucose, and diabetes mellitus – The ARIC Study. Diabetes research and clinical practice. 1995. 30 (3): 211–221.Mangone L., Guerrini R., Emdin M. Pediatric age and the ontogeny of the brain and heart connection. Brain and Heart Dynamics. 2020. 923–935.Massin M., Von Bernuth G. Normal ranges of heart rate variability during infancy and childhood. Pediatric cardiology. 1997. 18 (4): 297–302.Pikkujämsä S.M., Mäkikallio T.H., Sourander L.B., Räihä I.J., Puukka P., Skyttä J. et al. Cardiac interbeat interval dynamics from childhood to senescence: comparison of conventional and new measures based on fractals and chaos theory. Circulation. 1999. 100 (4): 393–399.Porges S.W. The polyvagal perspective. Biological Psychology. 2007. 74: 116–143.Porges S.W., Kolacz J. Neurocardiology through the lens of the polyvagal theory. In Gelpi R.J., Buchholz B. Neurocardiology: Pathophysiological aspects and clinical implications. Elsevier, Spain, 2018.Reardon M., Malik M. Changes in heart rate variability with age. Pacing and clinical electrophysiology. 1996. 19 (11): 1863–1866.Rispoli L., Vacca R., Pedrelli E., Porges S.W. Polyvagal theory and its possible impact on clinical practice: The Neo-Functionalism perspective. Activitas nervosa superior rediviva. 2018. 60 (2): 67–77.Salomon K., Matthews K.A., Allen M. T. Patterns of sympathetic and parasympathetic reactivity in a sample of children and adolescents. Psychophysiology. 2000. 37 (6): 842–849.Sanches P.V.W., Taylor E.W., Duran L.M., Cruz A.L., Dias D.P., Leite C.A. Respiratory sinus arrhythmia is a major component of heart rate variability in undisturbed, remotely monitored rattlesnakes, Crotalus durissus. Journal of Experimental Biology. 2019. 222 (9): 1–9.Seals D.R., Esler M.D. Human ageing and the sympathoadrenal system. The Journal of physiology. 2000. 528 (3): 407–417.Smith R., Thayer J.F., Khalsa S.S., Lane R.D. The hierarchical basis of neurovisceral integration. Neurosci Biobehav Rev. 2017. 75: 274–296.Srinivasan K., Sucharita S., Vaz M. Effect of standing on short term heart rate variability across age. Clinical physiology and functional imaging. 2002. 22 (6): 404–408.Taylor E.W., Leite C.A., Sartori M.R., Wang T., Abe A.S., Crossley D.A. The phylogeny and ontogeny of autonomic control of the heart and cardiorespiratory interactions in vertebrates. Journal of Experimental Biology. 2014. 217 (5): 690–703.Thayer J.F., Ahs F., Fredrikson M., Sollers J.J., Wager T.D. A meta-analysis of heart rate variability and neuroimaging studies: implications for heart rate variability as a marker of stress and health. Neurosci Biobehav Rev. 2012. 36(2):747–756.Wallwitz U., Schneider U., Nowack S., Feuker J., Bauer S., Rudolph A., Hoyer D. Development of integrative autonomic nervous system function: an investigation based on time correlation in fetal heart rate patterns. Journal of perinatal medicine. 2012. 40 (6): 659–667.Winkelmann T., Thayer J.F., Pohlack S., Nees F., Grimm O., Flor H. Structural brain correlates of heart rate variability in a healthy young adult population. Brain Struct. Funct. 2017. 222: 1061–1068.Yeh R.G., Shieh J.S., Chen G.Y., Kuo C.D. Detrended fluctuation analysis of short-term heart rate variability in late pregnant women. Autonomic Neuroscience. 2009. 150 (1–2): 122–126.Yeragani V. K., Sobolewski E., Kay J., Jampala V.C., Igel G. Effect of age on long-term heart rate variability. Cardiovasc. Res. 1997. 35 (1): 35–42.Yum M.K., Kim N.S. Change of complex and periodic heart rate dynamics with change of pulmonary artery pressure in infants with left-to-right shunt lesion. Int. J. Cardiol. 1997. 60 (2): 143–150.Zhang J. Effect of age and sex on heart rate variability in healthy subjects. Journal of manipulative and physiological therapeutics. 2007. 30 (5): 374–379.Zupan M., Buskas J., Altimiras J., Keeling L.J. Assessing positive emotional states in dogs using heart rate and heart rate variability. Physiol. Behav. 2016. 155: 102–111.