I.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityI.P. Pavlov Journal of Higher Nervous ActivityЖурнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова0044-46773034-5316The Russian Academy of Sciences65210110.31857/S0044467724020076ФИЗИОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ (КОГНИТИВНОЙ) ДЕЯТЕЛЬНОСТИ ЧЕЛОВЕКАФИЗИОЛОГИЯ ВЫСШЕЙ НЕРВНОЙ (КОГНИТИВНОЙ) ДЕЯТЕЛЬНОСТИ ЧЕЛОВЕКАResearch ArticleRetention of verbal and nonverbal information in the working memory. An analysis of functional and effective connectivityУдержание вербальной и невербальной серийной информации в рабочей памяти. Анализ функциональных и эффективных связейKurganskyА. V.КурганскийА. В.
Russian Federation
akurg@yandex.ruKorneevA. A.КорнеевА. А.
Russian Federation
akurg@yandex.ruLomakinD. I.ЛомакинД. И.
Russian Federation
akurg@yandex.ruMachinskayaR. I.МачинскаяР. И.
Russian Federation
akurg@yandex.ruInstitute of Child DevelopmentФГБНУ “Институт развития, адаптации и здоровья ребенка”Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of SciencesИнститут высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАНThe Presidential Academy (RANEPA)Российская академия народного хозяйства и государственной службыMoscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. Ломоносова2108202474222324302022025Copyright ©; 2024, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2024, Российская академия наук2024Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://innoscience.ru/0044-4677/article/view/652101

In this work we estimated differences in the structure of brain systems that ensure encoding and retention in working memory (WM) of two types of information: verbal (letters) and non-verbal (segments of an open broken line) sequences presented either statically or dynamically. Brain systems were characterized by the strength of functional and effective connections between eight approximately bilaterally symmetrical cortical loci, including the dorsolateral prefrontal cortex (dlPFC) and regions of the temporal (STG), parietal (IPS), and occipital (v2) cortices.

Using an 8-channel vector autoregressive model in the space of cortical EEG sources, it was shown in a group of subjects in whom high-density EEG was recorded that: (1) the brain organization of the WM when holding a sequence of letters differs from that when holding a sequence of broken line segments; (2) the brain organization of the WM depends on the mode of presentation of sequences: the strength of the functional connection is different during dynamic and static presentation of the sequence; (3) differences in the structure of functional and effective connections are not of a pronounced frequency-selective nature and are observed in all studied EEG frequency ranges from theta (4–8 Hz) to high-frequency gamma (50–60 Hz); (4) the most reliable differences between the task of retaining a sequence of letters and the task of retaining a sequence of broken line segments are observed in the alpha and beta frequency ranges during static visual presentation of sequences in the strength of functional connectivity measured using coherence between the left hemisphere dlPFC and the right hemisphere STG, as well as in theta range between the right hemisphere dlPFC and the left visual cortex v2; (5) the most reliable difference between static and dynamic presentation modes is observed in the task of holding broken line segments in the gamma frequency range (50–60 Hz) between the dlPFC in the right hemisphere and the left visual cortex v2.

В работе исследовались различия в структуре мозговых систем, обеспечивающих кодирование и удержание в рабочей памяти (РП) двух видов информации: вербальных (буквы) и невербальных (сегменты незамкнутой ломаной линии) последовательностей, предъявляемых либо статически, либо динамически. Мозговые системы характеризовались силой функциональных и эффективных связей между восемью приблизительно билатерально-симметричными корковыми локусами, включавшими дорсолатеральную префронтальную кору (dlPFC) и участки височной (STG), теменной (IPS) и затылочной (v2) коры.

На группе испытуемых, у которых регистрировалась ЭЭГ высокой плотности, с помощью 8-канальной векторной авторегрессионной модели в пространстве корковых источников ЭЭГ показано, что: 1) мозговая организация РП при удержании последовательности букв отличается от таковой при удержании последовательности сегментов ломаной линии; 2) мозговая организация РП зависит от режима предъявления последовательностей: сила функциональной связи различна при динамическом и статическом предъявлении последовательности; 3) различия в структуре функциональных и эффективных связей не носят выраженный частотно-избирательный характер и наблюдаются во всех исследованных энцефалографических частотных диапазонах от тета (4–8 Гц) до высокочастотного гамма (50–60 Гц); 4) наиболее надежные различия между задачей удержания последовательности букв и задачей удержания последовательности сегментов ломаной линии наблюдаются в альфаи бета-диапазонах частот при статическом зрительном предъявлении последовательностей в измеряемой с помощью когерентности силе функциональной связи между левополушарной dlPFC и правополушарной STG, а также в тета-диапазоне между правополушарной dlPFC и левой зрительной корой v2; 5) наиболее надежное различие между статическим и динамическим режимами предъявления наблюдается в задаче на удержание сегментов ломаной линии в гамма-диапазоне частот (50–60 Гц) между dlPFC в правом полушарии и левой зрительной корой v2.

working memoryverbal and nonverbal sequencesEEGfunctional and effective connectivityрабочая памятьвербальные и невербальные последовательностиЭЭГфункциональные связиэффективные связиВеличковский Б.Б. Рабочая память человека: структура и механизмы. М.: Когито-центр Москва, 2015. 247.Величковский Б.М. Когнитивная наука: Основы психологии познания в 2 т. Т. 1. М: “Смысл”, 2006. 488.Корнеев А.А., Ломакин Д.И., Курганский А.В. Отсроченное копирование незнакомых контурных изображений: отражает ли убывание времени реакции с ростом задержки изменение внутреннего представления будущего движения? Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2016а. 66 (1): 51–61.Корнеев А.А., Ломакин Д.И., Курганский А.В., Мачинская Р.И. Отсроченное копирование незнакомых контурных изображений: анализ потенциалов, связанных с предъявлением стимулов. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2016б. 66 (4): 470–483.Корнеев А.А., Ломакин Д.И., Курганский А.В., Мачинская Р.И. Удержание вербальной и невербальной серийной информации в рабочей памяти. Психология. Журнал Высшей школы экономики. 2022. 19 (2): 87–106.Корнеев А.А., Курганский А.В. Преобразование порядка движений в серии, заданной зрительным образцом. Вестник Московского университета. Серия 14. Психология. 2014. 2: 61–74.Курганский А.В., Ломакин Д.И., Корнеев А.А., Мачинская Р.И. Мозговая организация рабочей памяти при отсроченном копировании ломаной линии: анализ потенциалов, связанных с императивным сигналом. Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2022. 72 (3): 387–404.Курганский А.В. Некоторые вопросы исследования кортико-кортикальных функциональных связей с помощью векторной авторегрессионной модели многоканальной ЭЭГ. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2010. 60 (6): 740–759.Курганский А.В., Григал П.П. Направленные кортикокортикальные функциональные взаимодействия на ранних стадиях серийного научения у взрослых и детей 7–8 лет. Физиология человека. 2010. 36 (4); 44–56.Фарбер Д.А., Бетелева Т.Г. Формирование мозговой организации рабочей памяти в младшем школьном возрасте. Физиология человека. 2011. 37 (1): 5–15.Absatova K.A., Kurgansky A.V., Machinskaya R.I. The recall modality affects the source-space effective connectivity in the θ-band during the retention of visual information. Psychology & Neuroscience.2016. 9 (3): 344–361.Ahveninen J., Uluç I, Raij T., Nummenmaa A., Mamashli F. Spectrotemporal content of human auditory working memory represented in functional connectivity patterns. Commun Biol. 2023 Mar 20; 6 (1): 294. https://doi.org/10.1038/s42003-023-04675-8Akalin Acar Z., Makeig S. Effects of forward model errors on EEG source localization. Brain Topogr. 2013. 26 (3): 378–396. https://doi.org/10.1007/s10548-012-0274-6Babiloni C., Babiloni F., Carducci F., Cincotti F., Vecchio F., Cola B. et al. Functional frontoparietal connectivity during short-term memory as revealed by highresolution EEG coherence analysis. Behav Neurosci. 2004. 118 (4): 687–697. https://doi.org/10.1037/0735-7044.118.4.687Baccalá L.A., Sameshima K. Partial directed coherence: a new concept in neural structure determination. Biol Cybern. 2001. 84 (6): 463–474. https://doi.org/10.1007/PL00007990Baddeley A.D., Hitch G. Working Memory. Psychology of Learning and Motivation, edited by G.H. Bower, Academic Press 1974. 8: 47–89. https://doi.org/10.1016/S0079-7421(08)60452-1Baddeley A.D. Developing the Concept of Working Memory: The Role of Neuropsychology1. Arch Clin Neuropsychol. 2021. 36 (6): 861–873. https://doi.org/10.1093/arclin/acab060Barbey A.K., Koenigs M., Grafman J. Orbitofrontal contributions to human working memory. Cereb Cortex. 2011. 21 (4): 789–795. https://doi.org/10.1093/cercor/bhq153Barrouillet P., Camos V. Working Memory and Executive Control: A Time-based Resource-sharing Account. Psychologica Belgica. 2010. 50 (3–4): 353–382. https://doi.org/10.5334/pb-50-3-4-353Bezdicek O., Ballarini T., Albrecht F., Libon D.J., Lamar M., Růžička F. et al. Serial-order recall in working memory across the cognitive spectrum of Parkinson’s disease and neuroimaging correlates. J. Neuropsychol. 2021. 15 (1): 88–111. https://doi.org/10.1111/jnp.12208Binder J.R. The Wernicke area: Modern evidence and a reinterpretation. Neurology. 2015. 85 (24): 2170–2175. https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000002219Carpenter A.F., Baud-Bovy G., Georgopoulos A.P., Pellizzer G. Encoding of serial order in working memory: neuronal activity in motor, premotor, and prefrontal cortex during a memory scanning task. J. Neurosci. 2018. 38 (21): 4912–4933. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3294-17.2018Carreiras M., Quiñones I., Hernández-Cabrera J.A., Duñabeitia J.A. Orthographic coding: brain activation for letters, symbols, and digits. Cereb.Cortex. 2015. 25 (12): 4748– 4760. https://doi.org/10.1093/cercor/bhu163Cui J., Xu L., Bressler S.L., Ding M., Liang H. BSMART: a Matlab/C toolbox for analysis of multichannel neural time series. Neural. Netw. 2008. 21 (8): 1094–104. https://doi.org/10.1016/j.neunet.2008.05.007D’Esposito M., Postle B.R. The cognitive neuroscience of working memory. Annu. Rev. Psychol. 2015. 66: 115–142. https://doi.org/10.1146/annurev-psych-010814-015031Eickhoff S.B., Stephan K.E., Mohlberg H., Grefkes C., Fink G.R., Amunts K., Zilles K. A new SPM toolbox for combining probabilistic cytoarchitectonic maps and functional imaging data. Neuroimage. 2005. 25 (4): 1325–1335. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2004.12.034Eriksson J., Vogel E.K., Lansner A., Bergström F., Nyberg L. Neurocognitive architecture of working memory. Neuron. 2015. 88 (1): 33–46. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.09.020Fougnie D., Marois R. Working memory capacity is modalityspecific: Evidence of separate stores for auditory and visuospatial stimuli [Abstract]. J. Vision. 2008. 8 (6): 1169, 1169a.Freunberger R., Fellinger R., Sauseng P., Gruber W., Klimesch W. Dissociation between phase-locked and nonphase-locked alpha oscillations in a working memory task. Hum. Brain Mapp. 2009. 30 (10): 3417–3425.: https://doi.org/10.1002/hbm.20766Frost A., Moussaoui S., Kaur J., Aziz S., Fukuda K., Niemeier M. Is the n-back task a measure of unstructured working memory capacity? Towards understanding its connection to other working memory tasks. Acta Psychol. (Amst). 2021. 219: 103398. https://doi.org/10.1016/j.actpsy.2021.103398Gazzaley A., Rissman J., D’Esposito M. Functional connectivity during working memory maintenance. Cogn. Affect. Behav. Neurosci. 2004. 4 (4): 580–599. https://doi.org/10.3758/cabn.4.4.580Ikkai A., Curtis C.E.A. Common neural mechanisms supporting spatial working memory, attention and motor intention. Neuropsychologia. 2011. 9 (6): 1428–1434. https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2010.12.020Jackson J.B., Feredoes E., Rich A.N., Lindner M., Woolgar A. Concurrent neuroimaging and neurostimulation reveals a causal role for dlPFC in coding of task-relevant information. Commun. Biol. 2021. 4 (1): 588. https://doi.org/10.1038/s42003-021-02109-xJohnson E.L., Chang W.K., Dewar C.D., Sorensen D., Lin J.J., Solbakk A.K. et al. Orbitofrontal cortex governs working memory for temporal order. Curr. Biol. 2022. 32 (9): R410–R411. https://doi.org/10.1016/j.cub.2022.03.074Kawasaki M., Kitajo K., Yamaguchi Y. Dynamic links between theta executive functions and alpha storage buffers in auditory and visual working memory. Eur. J. Neurosci. 2010. 31 (9): 1683–1689.Koenigs M., Barbey A.K., Postle B.R., Grafman J. Superior parietal cortex is critical for the manipulation of information in working memory. J. Neurosci. 2009. 29 (47): 14980–14986. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3706-09.2009Lenartowicz A., McIntosh A.R. The role of anterior cingulate cortex in working memory is shaped by functional connectivity. J. Cogn. Neurosci. 2005. 17 (7): 1026– 1042. https://doi.org/10.1162/0898929054475127Li J., Cao D., Yu S., Xiao X., Imbach L., Stieglitz L. et al. Functional specialization and interaction in the amygdala-hippocampus circuit during working memory processing. Nat. Commun. 2023. 14 (1): 2921. https://doi.org/10.1038/s41467-023-38571-wLi Y., Cowan N. Constraints of attention, stimulus modality, and feature similarity in working memory. Atten. Percept. Psychophys. 2022. 84 (8): 2519–2539. https://doi.org/10.3758/s13414-022-02549-5Mackey W.E., Devinsky O., Doyle W.K., Golfinos J.G., Curtis C.E. Human parietal cortex lesions impact the precision of spatial working memory. J. Neurophysiol. 2016. 116 (3): 1049–1054. https://doi.org/10.1152/jn.00380.2016Nystrom L.E., Braver T.S., Sabb F.W., Delgado M.R., Noll D.C., Cohen J.D. Working memory for letters, shapes, and locations: fMRI evidence against stimulus-based regional organization in human prefrontal cortex. Neuroimage. 2000. 11 (5 Pt 1): 424–446. https://doi.org/10.1006/nimg.2000.0572Pascual-Marqui R.D., Lehmann D., Koukkou M., Kochi K., Anderer P., Saletu B. et al. Assessing interactions in the brain with exact low-resolution electromagnetic to mography. Philos. Trans. A Math. Phys. Eng. Sci. 2011. 369 (1952): 3768–3784. https://doi.org/10.1098/rsta.2011.0081Postle B.R. Cognitive neuroscience of visual working memory. In R.H. Logie, V. Camos, & N. Cowan (Eds.) Working memory: State of the science (pp. 333–357). Oxford University Pres. 2021. https://doi.org/10.1093/oso/9780198842286.003.0012Pratte M.S., Tong F. Spatial specificity of working memory representations in the early visual cortex. J. Vis. 2014. 14 (3): 22. https://doi.org/10.1167/14.3.22Ren Z., Zhang Y., He H., Feng Q., Bi T., Qiu J. The different brain mechanisms of object and spatial working memory: voxel-based morphometry and resting-state functional connectivity. Front. Hum. Neurosci. 2019. 13: 248. https://doi.org/10.3389/fnhum.2019.00248Robert S., Ungerleider L.G., Vaziri-Pashkam M. Disentangling object category representations driven by dynamic and static visual input. J. Neurosci. 2023. 43 (4): 621–634. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0371-22.2022Sauseng P., Klimesch W., Heise K.F., Gruber W.R., Holz E., Karim A.A. et al. Brain oscillatory substrates of visual short-term memory capacity. Curr. Biol. 2009. 19 (21): 1846–1852. https://doi.org/1016/j.cub.2009.08.062Sheth B.R., Young R. Two visual pathways in primates based on sampling of space: exploitation and exploration of visual information. Front. Integr. Neurosci. 2016. 10: 37. https://doi.org/10.3389/fnint.2016.00037Shirazi S.Y., Huang H.J. More reliable EEG electrode digitizing methods can reduce source estimation uncertainty, but current methods already accurately identify Brodmann areas. Front. Neurosci. 2019. 13: 1159. https://doi.org/10.3389/fnins.2019.01159Wager T.D., Smith E.E. Neuroimaging studies of working memory: a meta-analysis. Cogn. Affect. Behav. Neurosci. 2003. 3 (4): 255–274. https://doi.org/10.3758/cabn.3.4.255Webler R.D., Fox J., McTeague L.M., Burton P.C., Dowdle L., Short E.B. et al. DLPFC stimulation alters working memory related activations and performance: An interleaved TMS-fMRI study. Brain Stimul. 2022. 15 (3): 823–832. https://doi.org/10.1016/j.brs.2022.05.014Working memory: State of the science. H. Logie, V. Camos & N. Cowan (Eds.) Oxford University Press., 2021.Yu Q., Postle B.R. The neural codes underlying internally generated representations in visual working memory. J. Cogn. Neurosci. 2021. 33 (6): 1142–1157. https://doi.org/10.1162/jocn_a_01702Zhao Y.J., Kay K.N., Tian Y., Ku Y. Sensory recruitment revisited: ipsilateral V1 involved in visual working memory. Cereb. Cortex. 2022. 32 (7): 1470–1479. https://doi.org/10.1093/cercor/bhab300