Структура и эволюция ДНК-транспозонов надсемейства L31 двустворчатых моллюсков

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Мобильные генетические элементы IS630/Tc1/mariner (ITm) являются широко распространенными представителями ДНК-транспозонов, вносящих значительный вклад в эволюцию геномов эукариот. Масштабное применение технологий секвенирования нового поколения (NGS) привело к появлению множества полногеномных нуклеотидных последовательностей новых организмов и выявлению элементов ITm в большинстве таксонов эукариот. Несмотря на достаточно детальную изученность разнообразия ITm, по-прежнему обнаруживаются элементы, которые способствуют расширению и пересмотру классификации этой группы ДНК-транспозонов. В представленной работе впервые проведен детальный анализ элементов L31 двустворчатых моллюсков, что позволило описать структуру, разнообразие, распространение и филогенетическое положение этих элементов в группе ITm. Установлено, что L31-транспозоны являются самостоятельным надсемейством в группе ITm, имеющим древнее происхождение. Внутри клады L31 наблюдается достаточно высокое разнообразие – выделено пять филогенетических кластеров. На данный момент L31-транспозоны у двустворчатых моллюсков выявлены только в подклаcсе Autobranchia с преобладанием по разнообразию и количеству в инфраклассе Pteriomorphia. Показано также, что белок, кодируемый второй открытой рамкой считывания, является неотъемлемым структурным компонентом практически всех полноразмерных элементов L31. Полученные данные способствуют лучшему пониманию эволюции представителей ITm-транспозонов. Дальнейшее изучение L31-транспозонов в других таксонах (стрекающие), а также исследование функции белка, кодируемого второй рамкой считывания, позволит лучше понять эволюцию ДНК-транспозонов, механизмы их горизонтального переноса и вклад в биоразнообразие эукариот.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

М. В. Пузаков

Федеральный исследовательский центр “Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского” Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: puzakov@ngs.ru
Россия, Севастополь, 299011

Л. В. Пузакова

Федеральный исследовательский центр “Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского” Российской академии наук

Email: puzakov@ngs.ru
Россия, Севастополь, 299011

Список литературы

  1. Arkhipova I.R., Yushenova I.A. (2019) Giant transposons in eukaryotes: is bigger better? Genome Biol. Evol. 11, 906–918. doi: 10.1093/gbe/evz041
  2. Bourque G., Burns K.H., Gehring M., Gorbunova V., Seluanov A., Hammell M., Imbeault M., Izsvák Z., Levin H.L., Macfarlan T.S., Mager D.L., Feschotte C. (2018) Ten things you should know about transposable elements. Genome Biol. 19, 199. doi: 10.1186/s13059-018-1577-z
  3. Kidwell M.G., Lisch D.R. (2000) Transposable elements and host genome evolution. Trends Ecol. Evol. 15, 95–99. doi: 10.1016/s0169-5347(99)01817-0
  4. Sotero-Caio C.G., Platt R.N., Suh A., Ray D.A. (2017) Evolution and diversity of transposable elements in vertebrate genomes. Genome Biol. Evol. 9, 161–177. doi: 10.1093/gbe/evw264
  5. Gao B., Shen D., Xue S. Chen C., Cui H., Song C. (2016) The contribution of transposable elements to size variations between four teleost genomes. Mob. DNA. 7, 4. doi: 10.1186/s13100-016-0059-7
  6. Petrov D.A. (2001) Evolution of genome size: new approaches to an old problem. Trends Genet. 17, 23–28. doi: 10.1016/s0168-9525(00)02157-0
  7. Юрченко Н.Н., Коваленко Л.В., Захаров И.К. (2011) Мобильные генетические элементы: нестабильность генов и геномов. Вавил. журн. генетики и селекции. 15, 261–270.
  8. Grabundzija I., Messing S.A., Thomas J. Cosby R.L., Bilic I., Miskey C., Gogol-Döring A., Kapitonov V., Diem T., Dalda A., Jurka J., Pritham E.J., Dyda F., Izsvák Z., Ivics Z. (2016) A Helitron transposon reconstructed from bats reveals a novel mechanism of genome shuffling in eukaryotes. Nat. Commun. 7, 10716. doi: 10.1038/ncomms10716
  9. Craig N.L., Chandler M., Gellert M., Lambowitz A., Rice P.A., Sandmeyer S. (2015) Mobile DNA III. Washington, USA: ASM Press.
  10. Sultana T., Zamborlini A., Cristofari G., Lesage P. (2017) Integration site selection by retroviruses and transposable elements in eukaryotes. Nat. Rev. Genet. 18, 292–308. doi: 10.1038/nrg.2017.7
  11. Blumenstiel J.P. (2019) Birth, school, work, death, and resurrection: the life stages and dynamics of transposable element proliferation. Genes (Basel). 10, 336. doi: 10.3390/genes10050336
  12. Bowen N.J., Jordan I.K. (2007) Exaptation of protein coding sequences from transposable elements. Genome Dyn. 3, 147–162.
  13. Venner S., Feschotte C., Biémont C. (2009) Dynamics of transposable elements: towards a community ecology of the genome. Trends Genet. 25, 317–323.
  14. Boissinot S., Chevret P., Furano A.V. (2000) L1 (LINE-1) retrotransposon evolution and amplification in recent human history. Mol. Biol. Evol. 17, 915–928. doi: 10.1093/oxfordjournals.molbev.a026372
  15. Platt R.N. 2nd, Vandewege M.W., Ray D.A. (2018) Mammalian transposable elements and their impacts on genome evolution. Chromosome Res. 26, 25–43. doi: 10.1007/s10577-017-9570-z
  16. Sinzelle L., Izsvák Z., Ivics Z. (2009) Molecular domestication of transposable elements: from detrimental parasites to useful host genes. Cell. Mol. Life Sci. 66, 1073–1093. doi: 10.1007/s00018-009-8376-3
  17. Chow K.C., Tung W.L. (2000) Magnetic field exposure stimulates transposition through the induction of DnaK/J synthesis. Biochem. Biophys. Res. Commun. 270, 745–748. doi: 10.1006/bbrc.2000.2496
  18. Бубенщикова Е.В., Антоненко О.В., Васильева Л.А., Ратнер В.А. (2002) Индукция транспозиций МГЭ 412 раздельно тепловым и холодовым шоком в сперматогенезе у самцов дрозофилы. Генетика. 38, 46–55.
  19. Del Re B., Garoia F., Mesirca P. Agostini C., Bersani F., Giorgi G. (2003) Extremely low frequency magnetic fields affect transposition activity in Escherichia coli. Radiat. Environ. Biophys. 42, 113–118. doi: 10.1007/s00411-003-0192-9
  20. Захаренко Л.П., Коваленко Л.В., Перепелкина М.П., Захаров И.К. (2006) Влияние γ-радиации на индукцию транспозиций hobo-элемента у Drosophila melanogaster. Генетика. 42, 763–767.
  21. Васильева Л.А., Выхристюк О.В., Антоненко О.В., Захаров И.К. (2007) Индукция транспозиций мобильных генетических элементов в геноме Drosophila melanogaster различными стрессовыми факторами. Информацион. Вестн. ВОГиС. 11, 662–671.
  22. Чересиз С.В., Юрченко Н.Н., Иванников А.В., Захаров И.К. (2008) Мобильные элементы и стресс. Информацион. Вестн. ВОГиС. 12, 217–242.
  23. Piacentini L., Fanti L., Specchia V., Bozzetti M.P., Berloco M., Palumbo G., Pimpinelli S. (2014) Transposons, environmental changes, and heritable induced phenotypic variability. Chromosoma. 123, 345–354. doi: 10.1007/s00412-014-0464-y
  24. Auvinet J., Graça P., Belkadi L., Petit L., Bonnivard E., Dettaï A., Detrich W.H. 3rd, Ozouf-Costaz C., Higuet D. (2018) Mobilization of retrotransposons as a cause of chromosomal diversification and rapid speciation: the case for the Antarctic teleost genus Trematomus. BMC Genomics. 19, 339. doi: 10.1186/s12864-018-4714-x
  25. Kojima K.K. (2020) Structural and sequence diversity of eukaryotic transposable elements. Genes Genet. Syst. 94, 233–252. doi: 10.1266/ggs.18-00024
  26. Kapitonov V.V., Jurka J. (2008) A universal classification of eukaryotic transposable elements implemented in Repbase. Nat. Rev. Genet. 9, 411–412. doi: 10.1038/nrg2165-c1
  27. Wicker T., Sabot F., Hua-Van A., Bennetzen J.L., Capy P., Chalhoub B., Flavell A., Leroy P., Morgante M., Panaud O., Paux E., SanMiguel P., Schulman A.H. (2007) A unified classification system for eukaryotic transposable elements. Nat. Rev. Genet. 8, 973–982. doi: 10.1038/nrg2165
  28. Yuan Y.W., Wessler S.R. (2011) The catalytic domain of all eukaryotic cut-and-paste transposase superfamilies. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 108, 7884–7889. doi: 10.1073/pnas.110420810829
  29. Shi S., Puzakov M., Guan Z., Xiang K., Diaby M., Wang Y., Wang S., Song C., Gao B. (2021) Prokaryotic and eukaryotic horizontal transfer of Sailor (dd82e), a new superfamily of IS630-Tc1-Mariner DNA-transposons. Biology (Basel). 10, 1005. doi: 10.3390/biology10101005
  30. Dupeyron M., Baril T., Bass C., Hayward A. (2020) Phylogenetic analysis of the Tc1/mariner superfamily reveals the unexplored diversity of pogo-like elements. Mob. DNA. 11, 21. doi: 10.1186/s13100-020-00212-0
  31. Shao H.G., Tu Z.J. (2001) Expanding the diversity of the IS630-Tc1-mariner superfamily: discovery of a unique DD37E transposon and reclassification of the DD37D and DD39D transposons. Genetics. 159, 1103–1115. doi: 10.1093/genetics/159.3.1103
  32. Tellier M., Bouuaert C.C., Chalmers R. (2015) Mariner and the ITm superfamily of transposons. Microbiol. Spectr. 3, MDNA3-0033-2014. doi: 10.1128/microbiolspec.MDNA3-0033-2014
  33. Gao B., Wang Y.L., Diaby M., Zong W., Shen D., Wang S., Chen C., Wang X., Song C. (2020) Evolution of pogo, a separate superfamily of IS630-Tc1-mariner transposons, revealing recurrent domestication events in vertebrates. Mob. DNA. 11, 25.
  34. Coy M.R., Tu Z.J. (2010) Gambol and Tc1 are two distinct families of DD34E transposons: analysis of the Anopheles gambiae genome expands the diversity of the IS630-Tc1-mariner superfamily. Insect Mol. Biol. 14, 537–546. doi: 10.1111/j.1365-2583.2005.00584.x
  35. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V. (2018) An analysis of IS630/Tc1/mariner transposons in the genome of a pacific oyster Crassostrea gigas. J. Mol. Evol. 86, 566–580. doi: 10.1007/s00239-018-9868-2
  36. Altschul S.F., Madden T.L., Schäffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. (1997) Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucl. Acids Res. 25, 3389–3402. doi: 10.1093/nar/25.17.3389
  37. Yamada K.D., Tomii K., Katoh K. (2016) Application of the MAFFT sequence alignment program to large data – reexamination of the usefulness of chained guide trees. Bioinformatics. 32, 3246–3251. doi: 10.1093/bioinformatics/btw4122016
  38. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. (2015) IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Mol. Biol. Evol. 32, 268‒274. doi: 10.1093/molbev/msu30039
  39. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. (2018) UFBoot2: Improving the ultrafast bootstrap approximation. Mol. Biol. Evol. 35, 518–522. doi: 10.1093/molbev/msx281
  40. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. (2017) ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nat. Methods. 14, 587–589. doi: 10.1038/nmeth.4285
  41. Zhang H.H., Li G.Y., Xiong X.M., Han M.J., Zhang X.G., Dai F.Y. (2016) TRT, a vertebrate and protozoan Tc1-like transposon: current activity and horizontal transfer. Genome Biol. Evol. 8, 2994–3005. doi: 10.1093/gbe/evw213
  42. Sang Y., Gao B., Diaby M., Zong W., Chen C., Shen D., Wang S., Wang Y., Ivics Z., Song C. (2019) Incomer, a DD36E family of Tc1/mariner transposons newly discovered in animals. Mob. DNA. 10, 45. doi: 10.1186/s13100-019-0188-x
  43. Zong W., Gao B., Diaby M., Shen D., Wang S., Wang Y., Sang Y., Chen C., Wang X., Song C. (2020) Traveler, a new DD35E family of Tc1/mariner transposons, invaded vertebrates very recently. Genome Biol. Evol. 12, 66–76. doi: 10.1093/gbe/evaa034
  44. Gao B., Zong W., Miskey C., Ullah N., Diaby M., Chen C., Wang X., Ivics Z., Song C. (2020) Intruder (DD38E), a recently evolved sibling family of DD34E/Tc1 transposons in animals. Mob. DNA. 11, 32. doi: 10.1186/s13100-020-00227-7
  45. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V. (2020) The Tc1-like elements with the spliceosomal introns in mollusk genomes. Mol. Genet. Genomics. 295, 621–633. doi: 10.1007/s00438-020-01645-1
  46. Shen D., Gao B., Miskey C., Chen C., Sang Y., Zong W., Wang S., Wang Y., Wang X., Ivics Z., Song C. (2020) Multiple Invasions of Visitor, a DD41D family of Tc1/mariner transposons, throughout the evolution of vertebrates. Genome Biol. Evol. 12, 1060–1073. doi: 10.1093/gbe/evaa135
  47. Пузаков М.В., Пузакова Л.В. (2022) Распространенность, разнообразие и эволюция ДНК-транспозонов L18 (DD37E) в геномах стрекающих (Cnidaria). Молекуляр. биология. 56, 476–490. doi: 10.31857/S0026898422030120
  48. Wang S., Diaby M., Puzakov M., Ullah N., Wang Y., Danley P., Chen C., Wang X., Gao B., Song C. (2021) Divergent evolution profiles of DD37D and DD39D families of Tc1/mariner transposons in eukaryotes. Mol. Phylogenet. Evol. 161, 107143. doi: 10.1016/j.ympev.2021.10714349
  49. Puzakov M.V., Puzakova L.V., Cheresiz S.V., Sang Y. (2021) The IS630/Tc1/mariner transposons in three ctenophore genomes. Mol. Phylogenet. Evol. 163, 107231. doi: 10.1016/j.ympev.2021.107231
  50. Buchan D.W.A., Jones D.T. (2019) The PSIPRED protein analysis workbench: 20 years on. Nucl. Acids Res. 47, 402–407. doi: 10.1093/nar/gkz297
  51. Crooks G.E., Hon G., Chandonia J.M., Brenner S.E. (2004) WebLogo: a sequence logo generator. Genome Res. 14, 1188–1190. doi: 10.1101/gr.849004
  52. Marchler-Bauer A., Bo Y., Han L., He J., Lanczycki C.J., Lu S., Chitsaz F., Derbyshire M.K., Geer R.C., Gonzales N.R., Gwadz M., Hurwitz D.I., Lu F., Marchler G.H., Song J.S., Thanki N., Wang Z., Yamashita R.A., Zhang D., Zheng C., Geer L.Y., Bryant S.H. (2017) CDD/SPARCLE: functional classification of proteins via subfamily domain architectures. Nucl. Acids Res. 45, D200–D203. doi: 10.1093/nar/gkw1129
  53. Boratyn G.M., Schäffer A.A., Agarwala R., Altschul S.F., Lipman D.J., Madden T.L. (2012) Domain enhanced lookup time accelerated BLAST. Biol. Direct. 7, 12. doi: 10.1186/1745-6150-7-12
  54. Bryson K., Cozzetto D., Jones D.T. (2007) Computer-assisted protein domain boundary prediction using the DomPred server. Curr. Protein Pept. Sci. 8, 181–188. doi: 10.2174/138920307780363415
  55. Cozzetto D., Minneci F., Currant H., Jones D.T. (2016) FFPred 3: feature-based function prediction for all Gene Ontology domains. Sci. Rep. 6, 31865. doi: 10.1038/srep31865
  56. Nugent T., Jones D.T. (2009) Transmembrane protein topology prediction using support vector machines. BMC Bioinformatics. 10, 159. doi: 10.1186/1471-2105-10-159
  57. Waterhouse A., Bertoni M., Bienert S., Wong G., Chinikar S., Hajivand Z., Mokhayeri H., Nowotny N., Kayedi M.H. (2018) SWISS-MODEL: homology modelling of protein structures and complexes. Nucl. Acids Res. 46, W296–W303. doi: 10.1093/nar/gky427
  58. Ivics Z., Izsvák Z. (2015) Sleeping Beauty transposition. Microbiol. Spectr. 3, MDNA3-0042-2014. doi: 10.1128/microbiolspec.MDNA3-0042-2014
  59. Ivics Z., Hackett P.B., Plasterk R.H., Izsvak Z. (1997) Molecular reconstruction of Sleeping Beauty, a Tc1-like transposon from fish, and its transposition in human cells. Cell. 91, 501–510. doi: 10.1016/s0092-8674(00)80436-560
  60. Plasterk R.H., Izsvak Z., Ivics Z. (1999) Resident aliens: the Tc1/mariner superfamily of transposable elements. Trends Genet. 15, 326–332. doi: 10.1016/s0168-9525(99)01777-1
  61. Arai Y., Hosoda F., Kobayashi H., Arai K., Hayashi Y., Kamada N., Kaneko Y., Ohki M. (1997) The inv(11)(p15q22) chromosome translocation of de novo and therapy-related myeloid malignancies results in fusion of the nucleoporin gene, NUP98, with the putative RNA helicase gene, DDX10. Blood. 89, 3936–3944.
  62. Lee T.I., Young R.A. (2000) Transcription of eukaryotic protein-coding genes. Annu. Rev. Genet. 34, 77–137. doi: 10.1146/annurev.genet.34.1.77
  63. Nigg E.A., Raff J.W. (2009) Centrioles, centrosomes, and cilia in health and disease. Cell. 139, 663–678. doi: 10.1016/j.cell.2009.10.036
  64. Klug A. (2010) The discovery of zinc fingers and their applications in gene regulation and genome manipulation. Annu. Rev. Biochem. 79, 213–231. doi: 10.1146/annurev-biochem-010909-095056
  65. Kumar M., Suleski J.E., Craig A.E., Kasprowicz A.E., Sanderford M., Li M., Stecher G., Hedges S.B. (2022) TimeTree 5: an expanded resource for species divergence times. Mol. Biol. Evol. 39, msac174. doi: 10.1093/molbev/msac174
  66. Cummings M.P. (1994) Transmission patterns of eukaryotic transposable elements: arguments for and against horizontal transfer. Trends Ecol. Evol. 9, 141–145. doi: 10.1016/0169-5347(94)90179-1
  67. Wallau G.L., Ortiz M.F., Loreto E.L. (2012) Horizontal transposon transfer in eukarya: detection, bias, and perspectives. Genome Biol. Evol. 4, 689–699. doi: 10.1093/gbe/evs055
  68. Jangam D., Feschotte C., Betrán E. (2017) Transposable element domestication as an adaptation to evolutionary conflicts. Trends Genet. 33, 817–831. doi: 10.1016/j.tig.2017.07.011
  69. Hunter D.J., Williams K., Cartinhour S., Herrick G. (1989) Precise excision of telomere-bearing transposons during Oxytricha fallax macronuclear development. Genes Dev. 3, 2101–2112. doi: 10.1101/gad.3.12b.210170
  70. Chen X., Landweber L.F. (2016) Phylogenomic analysis reveals genome-wide purifying selection on TBE transposons in the ciliate Oxytricha. Mob. DNA. 7, 2. doi: 10.1186/s13100-016-0057-9
  71. Jahn C.L., Doktor S.Z., Frels J.S., Jaraczewski J.W., Krikau M.F. (1993) Structures of the Euplotes crassus Tec1 and Tec2 elements: identification of putative transposase coding regions. Gene. 133, 71–78. doi: 10.1016/0378-1119(93)90226-s
  72. Doak T.G., Witherspoon D.J., Jahn C.L., Herrick G. (2003) Selection on the genes of Euplotes crassus Tec1 and Tec2 transposons: evolutionary appearance of a programmed frameshift in a Tec2 gene encoding a tyrosine family site-specific recombinase. Eukaryot. Cell. 2, 95–102. doi: 10.1128/EC.2.1.95-102.2003

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Структура транcпознов суперсемейств Tc1/mariner и pogo (а) и разнообразие структуры L31-элементов двустворчатых моллюсков (б). КИП/СИП – концевые инвертированные повторы или субконцевые инвертированные повторы; ОРС – открытая рамка считывания, кодирующая транспозазу; ОРС2 – открытая рамка считывания, кодирующая белок с неизвестной функцией.

Скачать (100KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Филогенетическое разнообразие L31-элементов двустворчатых моллюсков. Названия клад указаны справа от дендрограммы. Геометрическими фигурами обозначены транспозоны, выявленные в данном исследовании: квадрат – отряд Ostreida, круг – отряд Mytilida, ромб – отряд Pectinida, треугольник вершиной вверх – отряды Adapedonta и Venerida, треугольник вершиной вниз – отряд Pterioida. Бутстреп-значения менее 50% на дендрограмме не указаны.

Скачать (435KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Распространение L31-транспозонов среди двустворчатых. нд – нет данных; косая черта разделяет количество видов, у которых обнаружены L31-элементы, и общее число исследованных видов таксона; *у некоторых видов выявлены только короткие фрагменты (обрывки) L31-элементов (см. текст и табл. 2). Таксономическое дерево создано на основе данных из World Register of Marine Species (WoRMS) (https://www.marinespecies.org/) и TimeTree (http://www.timetree.org/).

Скачать (210KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Множественное выравнивание последовательностей транспозаз L31-транспозонов. α-Спирали ДНК-связывающего домена выделены серым. Предполагаемый NLS обозначен полужирным курсивом. Триада DDE каталитического домена выделена черным. GPRK-мотив обозначен полужирным и подчеркнут.

Скачать (2MB)
Метаданные
6. Рис. 5. Особенности консервативных районов каталитического домена транспозазы элементов L31. Маркерные аминокислотные остатки каталитического домена выделены серым.

Скачать (283KB)
Метаданные
7. Дополнительные материалы
Скачать (333KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024